UNIVERSIDAD DE BUENOS AIRES Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Departamento de Ciencias de la Atmósfera y los Océanos Abundancia y distribución del picofitoplancton marino (Prochlorococcus, Synechococcus y picofitoplancton eucariota) a escala global y su relación con el ciclo del carbono. Tesis presentada para optar al título de Doctora de la Universidad de Buenos Aires en el área Ciencias de la Atmósfera y los Océanos Natalia Soledad Visintini Adomaitis Directores de tesis: Pedro Flombaum Claudia Simionato Consejero de estudios: Martín Saraceno Lugar de trabajo: Centro de Investigaciones del Mar y la Atmósfera. CIMA-CONICET-UBA Buenos Aires, 2024 Índice I ix Resumen . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xi Palabras clave . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xi Abstract . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xii Keywords . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xii Agradecimientos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xiv Dedicatoria . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . xix II 1 1 Introducción general 3 1.1 Introducción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 4 1.2 Objetivos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 1.3 Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 10 1.3.1 Bibliografía . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 10 1.3.2 Glosario . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13 2 Bioclimatología 15 2.1 Resumen . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 16 2.2 Introducción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17 2.3 Metodología . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 19 2.3.1 Bases de datos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 19 2.3.2 Validación técnica . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 21 2.4 Resultados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 21 2.4.1 Descripción de los datos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 21 2.4.2 Bases de datos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23 2.5 Conclusión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 29 2.6 Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 29 2.6.1 Bibliografía . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 29 2.6.2 Glosario . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34 3 Fenología 37 3.1 Resumen . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 38 3.2 Introducción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 39 3.3 Metodología . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41 3.4 Resultados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 43 3.5 Discusión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 47 3.5.1 Supuestos y limitaciones de los modelos de nicho cuantitativos . . . . . . . . 53 3.6 Conclusión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 56 3.7 Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 57 i 3.7.1 Bibliografía . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 57 3.7.2 Glosario . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 66 4 Contribución al hundimiento de carbono 69 4.1 Resumen . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 70 4.2 Introducción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 71 4.3 Metodología . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 75 4.3.1 Observación de partículas: Underwater Video Profiler . . . . . . . . . . . . . 75 4.3.2 Base de datos de partículas UVP . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 76 4.3.3 Estimación del flujo POC . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 77 4.3.4 Selección de perfiles de flujo POC . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 78 4.3.5 Abundancia del picofitoplancton . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 81 4.3.6 Regionalización del océano . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 82 4.3.7 Correlaciones entre el picofitoplancton y el flujo POC . . . . . . . . . . . . . 82 4.3.8 Perfiles medios del flujo POC . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 82 4.4 Resultados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 83 4.4.1 Características de la base de datos de UVP . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 83 4.4.2 Distribución del flujo POC . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 84 4.4.3 Características de los perfiles de flujo POC . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 91 4.5 Discusión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 97 4.5.1 Complejidad del análisis . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 97 4.5.2 Aumento del tamaño de las partículas y agregación . . . . . . . . . . . . . . . 99 4.5.3 Adhesión de las partículas: agregación mediada por exopolímeros . . . . . . 100 4.5.4 Barreras a la degradación de las partículas: sustancias extracelulares . . . . . 101 4.5.5 Densidad y contenido de minerales . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 104 4.5.6 Agregación mediada por zooplancton . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 105 4.5.7 Estructura de las comunidades . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 106 4.5.8 Modelos de redes tróficas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 107 4.5.9 Limitaciones . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 108 4.5.10 Conclusión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 110 4.6 Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 110 4.6.1 Bibliografía . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 110 4.6.2 Glosario . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 125 5 Conclusiones 127 5.1 Conclusiones y estudios pendientes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 128 III 129 6 Suplementos 131 6.1 Información adicional del capítulo dos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 132 6.2 Información adicional del capítulo cuatro . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 136 6.3 Referencias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 143 6.3.1 Bibliografía . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 143 6.3.2 Glosario . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 153 7 Artículos 155 7.1 Artículos publicados . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 156 7.2 Artículos en preparación . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 158 Índice de figuras 1.1 Ciclo del carbono. Adaptada de la ilustración de Jack Cook, gentileza de Woods Hole Oceanographic Institution. https://www.whoi.edu/know-your-ocean/ocean- topics/how-the-ocean-works/cycles/carbon-cycle/ . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 5 1.2 Concentración global de dióxido de carbono y emisiones antropogénicas anuales para el período 1751-2022. Figura adaptada del gráfico de Dr. Howard Diamond, gentileza de NOAA Climate.gov https://www.climate.gov/news-features/understanding- climate/climate-change-atmospheric-carbon-dioxide . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 6 1.3 La bomba biológica. Rutas del carbono en la capa eufótica (a) y capa mesopelágica (b). Dióxido de carbono (CO2 ), carbono orgánico disuelto (DOC), carbono orgá- nico particulado (POC) y carbono inorgánico disuelto (DIC). Figura adaptada de Siegel et al., 2023 en Annual Reviews. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 7 2.1 Diagrama de flujo de bases de datos: observaciones (dataset 1), estimación clima- tológica (dataset 2) y proyección de cambio climático (dataset 3). . . . . . . . . . . . 20 2.2 Distribución geográfica e información ambiental complementaria de las observacio- nes in situ. Sitios de muestreo y número de observaciones en grillas de 5◦ de lati- tud por 5◦ de longitud (a). Número de observaciones de temperatura (b), nitrato (N O3− ) (c) y fosfato(P O4−3 ) (d) asociada a cada grupo de picofitoplancton. . . . . . 22 2.3 Estimaciones de abundancias para los primeros 50m de la columna de agua para Prochlorococcus (a,d), Synechococcus (b,e) y fitoplancton picoeucariota (c,f). Los mapas de la izquierda describen la media anual climatológica y los de la derecha la media de los cinco modelos usados del CMIP5 para el escenario RCP8.5 para el año 2100. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 24 2.4 Variación temporal de la abundancia global de los principales grupos del picofi- toplancton. Bioclimatología (a) y proyecciones anuales para Prochlorococcus (b), Synechococcus (c) y fitoplancton picoeucariota (d). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 27 3.1 Abundancia global y patrones de variabilidad estimados para Prochlorococcus, Sy- nechococcus y fitoplancton picoeucariota. La abundancia media anual estimada (a,c,e) representa la media de los 200 m más superficiales del océano. La variabili- dad estacional (b,d,f) representa la variación en la abundancia para los 200 m más superficiales del océano considerando los 12 meses del año. Los pixeles blancos no contienen datos de abundancia. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 45 iii 3.2 Variabilidad mensual, permanencia regional y variación mensual de la profundidad para las estimaciones de abundancia global de los grupos del picofitoplancton. (a, d, g) Las barras representan la contribución de áreas de alta (verde) y baja (gris) concentración de células en relación a la estimación de la abundancia total de pi- cofitoplancton para cada grupo (izquierda), y la línea negra muestra la abundan- cia global en relación con la media anual a lo largo del tiempo (derecha). (b, e, h) Áreas con permanencia de abundancia alta durante diferentes períodos de tiempo. (c, f, i) Ciclo estacional de las profundidades medias estimadas de abundancia alta. Abundancia altas para Prochlorococcus > 155,000 células mL−1 , Synechococcus > 30,000 células mL−1 y fitoplancton picoeucariota > 11,400 células mL−1 . . . . . . . 46 4.1 Atenuación del carbono orgánico particulado (POC) en la columna de agua. Flujo POC en función de la profundidad. La curva es un esquema ideal del hundimiento de POC. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 72 4.2 Equipo Underwater Video Profiler (UVP). Fotografía de un UVP versión 5 (a), UVP montado en un marco de rosetas (b) y sistema de emisión de luz del UVP (c) sobre el volumen de agua alcanzado (sector sombreado entre los cilindros celestes en (b) y (c)). Figura tomada de Picheral et al., 2010, gentileza de John Wiley & Sons - Books. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 76 4.3 Atenuación de los perfiles de flujo POC derivados de las observaciones de UVPs. Las barras muestran el flujo POC a cada profundidad derivado de observaciones in situ y la línea negra muestra un suavizado del flujo con una ventana de ocho observaciones (40 m). Perfiles con pendiente positiva (a,b) y pendiente negativa (c,d). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 79 4.4 Diagrama del flujo de trabajo para obtener los perfiles más similares a un perfil ideal. 80 4.5 Diagrama del flujo de trabajo para obtener el máximo de la biomasa del picofito- plancton de cada perfil, y la clorofila asociada en esa profundidad, para vincular con las observaciones del flujo de carbono . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 81 4.6 Descripción de la base de datos de perfiles UVP. Distribución espacial del número de perfiles (a), distribución latitudinal del número de perfiles (b), distribución es- pacial de los perfiles según profundidad (c), distribución del número de perfiles por profundidad (d), distribución espacial de los perfiles por trimestre y hemisferio (e) y distribución mensual de perfiles por hemisferio (f). Los hemisferios norte y sur se indican como H. norte y H. sur, respectivamente. Los mapas se describen en grillas de 5◦ de longitud por 5◦ de latitud. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 83 4.7 Descripción de la base de datos de perfiles UVP para el flujo máximo de carbono y su profundidad. Magnitud promedio del flujo máximo de POC (a), coeficiente de variación del flujo máximo de POC (b), flujo máximo de carbono por rango de magnitud (c), profundidad promedio del flujo máximo de POC (d), coeficien- te de variación de la profundidad del flujo máximo de POC (e) y flujo máximo de carbono por rango de profundidad (f). Los mapas se describen en grillas de 5◦ de longitud por 5◦ de latitud . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 85 4.8 Variación latitudinal del flujo POC en la columna de agua. Media ± desvío del flujo POC a 207,5 m (linea y sombreado celeste) y a 597,5 m (linea negra y som- breado gris) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 86 4.9 Distribución del flujo POC para clases de partículas comunes a las versiones de UVP utilizados en la base de datos. La marca central de cada caja en la parte in- ferior muestra la mediana y los extremos anterior y posterior los percentiles 25 y 75 para cada distribución. Los bigotes alcanzan los datos con valores típicos. Flujo POC a 207,5 m (a) y a 597,5 m (b) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 86 4.10 Distribución del flujo POC por profundidades para los perfiles de la base de da- tos UVP. La marca central de cada caja en la parte inferior muestra la mediana y los extremos anterior y posterior los percentiles 25 y 75 para cada distribución. Los bigotes alcanzan los datos con valores típicos. Flujo POC para partículas de diámetro medio de 290 µm (a) y de 1155 µm (b) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 87 4.11 Distribución del flujo POC integrado entre distintos tamaños de partícula. La mar- ca central de cada caja en la parte inferior muestra la mediana y los extremos an- terior y posterior los percentiles 25 y 75 para cada distribución. Los bigotes alcan- zan los datos con valores típicos. Flujo POC a 207,5 m (a) y a 597,5 m (b). . . . . . 89 4.12 Distribución del flujo POC para tres tamaños de partícula en distintas profundi- dades. La marca central de cada caja en la parte inferior muestra la mediana y los extremos anterior y posterior los percentiles 25 y 75 para cada distribución. Los bi- gotes alcanzan los datos con valores típicos. Flujo POC para partículas pequeñas y grandes diámetro medio de 331µm (a) y de 848 µm (b) y POC total (c). . . . . . . . 90 4.13 Distribución del valor de la pendiente de la curva de hundimiento del flujo POC según una subselección de la base de datos UVP. En el panel inferior, la marca central de cada caja muestra la mediana y los extremos anterior y posterior los percentiles 25 y 75 para cada distribución. Los bigotes alcanzan los datos con valo- res típicos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 91 4.14 Correlación de Spearman entre la biomasa máxima del picofitoplancton y el flujo POC de distintos tamaños de partícula para las bases de datos completa (a,d,g,j), negativa (b,e,h,k) y negativa con p-valor<0.05 (c,f,i,l). Las correlaciones significa- tivas se resaltan con recuadros negros. La línea punteada indica las correlaciones correspondientes al flujo POC total. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 92 4.15 Distribución de los perfiles en una regionalización del océano según la dominancia de los principales grupos de picofitoplancton: Prochlorococcus (Pro), Synechococcus (Syn), picofitoplancton eucariota (Peuk) y sus combinaciones. Las regiones identifi- cadas como SinDom no alcanzaron los criterios de contribución para los grupos del picofitoplancton considerados. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 93 4.16 Correlación de Spearman entre la biomasa del picofitoplancton y el flujo POC, pa- ra los perfiles de la región dominada por las cianobacterias (Pro-Syn) de la base de datos negativa con p-valor<0,05. Correlación (R) entre el máximo de biomasa del picofitoplancton del océano superficial (<200 m) y el flujo POC en el océano me- sopelágico (a,b,c), y la correlación entre la clorofila (Chla), en la profundidad del máximo de biomasa del picofitoplancton, y el flujo POC en el océano mesopelágico (d,e,f). Las correlaciones significativas con p-valor<0,05 se resaltan en círculos negros 95 4.17 Atenuación media del flujo POC en la región dominada por cianobacterias. Perfiles medios de los flujos POC total (negro), POC de partículas pequeñas (colorado) y POC de partículas grandes (celeste) por profundidad en la región Pro-Syn. Magni- tud media del flujo POC (a) y fracción del flujo POC relativo al máximo expresa- do como porcentaje (b). Las áreas sombreadas representan el desvío estándar para cada flujo POC. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 96 6.1 Histogramas del número de perfiles POC de la base de datos negativa con p-valor <0,05 por tamaño de partícula, mes y hemisferio. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 136 6.2 Número de perfiles de UVP de la base de datos negativa con p-valor<0,05. Se in- dican el número de perfiles por banda de latitud de 10◦ y el porcentaje de perfiles pertenecientes a una misma temporada. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 137 6.3 Cantidad de perfiles para la región dominada por las cianobacterias Prochlorococ- cus y Synechococcus. Número de perfiles POC por profundidad y clase de partícu- las considerado. Los puntos colorados indican la cantidad de perfiles POC de partí- culas pequeñas, los puntos azules perfiles de partículas grandes y los grises perfiles de POC total. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 138 6.4 Sitios con observaciones de sílice. Los marcadores púrpura indican las grillas de 1◦ con datos climatológicos medios de sílice para junio, dentro de la región (Pro-Syn) dominada por cianobacterias (región anaranjada). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 139 6.5 Sitios con observaciones de sílice. Los marcadores púrpura indican las grillas de 1◦ con datos climatológicos medios de sílice para mayo, dentro de la región (Pro-Syn) dominada por cianobacterias (región anaranjada). . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 139 6.6 Diagramas de dispersión e histogramas. Dispersión entre el máximo de biomasa del picofitoplancton (a), Prochlorococcus (d), Synechococcus (e) y fitoplancton pi- coeucariota (f) y el máximo de la concentración de sílice en la columna de agua, histograma de la profundidad de sílice (b) y concentración del máximo de silice (c) para grillas de 1◦ para la región dominada por cianobacterias, en junio. . . . . . . . 141 6.7 Diagramas de dispersión e histogramas. Dispersión entre el máximo de biomasa del picofitoplancton (a), Prochlorococcus (d), Synechococcus (e) y fitoplancton pi- coeucariota (f) y el máximo de la concentración de sílice en la columna de agua, histograma de la profundidad de sílice (b) y concentración del máximo de silice (c), para grillas de 1◦ para la región dominada por cianobacterias, en mayo. . . . . . 142 7.1 Primer página del artículo titulado Abundancias de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota del picofitoplancton en el océano global. Uno de los objetivos de este trabajo fue producir una bioclimatología de los principales com- ponentes del picofitoplancton. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 156 7.2 Primer página del artículo titulado Fenología del picofitoplancton en el océano glo- bal estimado con modelos cuantitativos de nicho. Este trabajo tuvo por objetivo describir el ciclo anual de las altas abundancias de las principales componentes del picofitoplancton para el océano global. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 157 Índice de tablas 2.1 Variables, valores límites y unidades del set de observaciones in situ. . . . . . . . . . 25 2.2 Variables, valores límites y unidades de la bioclimatología. . . . . . . . . . . . . . . . 25 2.3 Variables y especificaciones del set de datos de cambio climático. . . . . . . . . . . . 28 3.1 Rango de abundancia globales estimadas para Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota y extensión de las áreas de contribución baja y alta. Abundancias altas para Prochlorococcus >155,000 células mL −1 , Synechococcus >30,000 células mL −1 y fitoplancton picoeucariota >11,400 células mL −1 . . . . . . . 44 3.2 Variabilidad global estimada para entradas aleatorizadas de variables ambientales y modelos. La variabilidad se reporta como el coeficiente de variación expresado como porcentaje. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 48 3.3 Estimaciones de la variabilidad estacional modelada del fitoplancton. La variabili- dad estacional se expresa como el coeficiente de variación con relación a la media anual. Para calcular coeficientes de variación de otros estudios utilizamos los datos de las figuras del ciclo anual extraídos con el programa DigitizeIt. . . . . . . . . . . . 49 4.1 Las clases de tamaño comunes a los diferentes UVPs utilizados para obtener las observaciones de partículas del set de datos. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 77 4.2 Definición de las clases de tamaño que se utilizaron para estudiar el vínculo entre el flujo POC y el picofitoplancton . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 78 4.3 Definición de terminología utilizada para describir las bases de datos usadas para las correlaciones entre la abundancia del picofitoplancton y el flujo POC derivado de UVPs. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 80 4.4 Flujo POC integrado para una variedad de clases de partículas. Media y desvío estándar (µ±ds) del flujo POC a 207,5 m y a 597,5 m. Se indican con negrita los diámetros medios de los flujos POC total, de partículas pequeñas y de partículas grandes, respectivamente. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 88 4.5 Antecedentes sobre el tamaño y la velocidad de hundimiento del fitoplancton y partículas agregadas. En la columna condiciones, se indican el enriquecimiento o la limitante de los cultivos con + y -, respectivamente, y los muestreos en campo. . . . 103 6.1 Lista de estudios y repositorios usados en el set de datos de observaciones in situ. Los números identifican la posición de las observaciones en el set de datos. . . . . . . 132 6.1 Lista de estudios y repositorios usados en el set de datos de observaciones in situ. Los números identifican la posición de las observaciones en el set de datos. . . . . . . 133 6.1 Lista de estudios y repositorios usados en el set de datos de observaciones in situ. Los números identifican la posición de las observaciones en el set de datos. . . . . . . 134 6.1 Lista de estudios y repositorios usados en el set de datos de observaciones in situ. Los números identifican la posición de las observaciones en el set de datos. . . . . . . 135 vii viii Parte I Resumen ix Resumen xi Abundancia y distribución del picofitoplancton marino (Prochlorococcus, Synechococcus y picofitoplancton eucariota) a escala global y su relación con el ciclo del carbono. El fitoplancton cumple un rol fundamental en el ciclo del carbono convirtiendo CO2 a carbono orgá- nico en la superficie del océano. El fitoplancton de mayor tamaño celular contribuye al hundimiento del carbono orgánico particulado (POC) en la columna de agua. Sin embargo, aún no está clara la contribución del picofitoplancton, el grupo de menor tamaño celular, al hundimiento de POC en el océano profundo. Si bien el picofitoplancton domina el bioma más extenso del planeta, el océano oligotrófico, los modelos biogeoquímicos no siempre lo incluyen en sus componentes lo que puede contribuir a aumentar la incertidumbre. Se sostiene que el grupo no contribuye al hundimiento de POC por que es remineralizado velozmente en aguas superficiales por su baja densidad y pequeño tamaño. Sin embargo, nueva evidencia desafía esta idea. Los principales aportes de la tesis son, primero, concentrar información sobre las principales componentes del picofitoplancton (Prochlorococcus, Synechococcus y picofitoplancton eucariota) para cruzar bases de datos con distintas líneas de evidencia. Segundo, definir regiones en base a la abundancia y permanencia del picofitoplancton en el año. Finalmente, identificar las regiones en las que es posible detectar el aporte del picofitoplancton a la exportación de POC. En su conjunto, la tesis aporta una mirada nueva a una pregunta de interés global como es el aporte del picofitoplancton al hundimiento de carbono. Palabras clave: climatología, modelos de nicho, fenología, ciclo anual, exportación de car- bono, carbono orgánico particulado (POC), distribución de partículas, perfiles de video submarinos (UVP). xii Abstract Abundance and distribution of marine picophytoplankton (Prochlorococcus, Synechococcus and picoeukaryotic phytoplankton) on a global scale and its relationship with the carbon cycle. Phytoplankton plays a fundamental role in the carbon cycle, converting CO2 to organic carbon at the ocean surface. Large-cell-size phytoplankton contributes to the sinking of particulate organic carbon (POC) in the water column. However, the contribution of picophytoplankton, the group with the smallest cell size, to POC flux in the deep ocean is still unclear. Although picophyto- plankton dominates the most extensive biome on the planet, the oligotrophic ocean, biogeochemical models do not always include it in their components, which may contribute to increased uncertainty. It is argued that this group does not contribute to POC sinking because it is rapidly remineralized in surface waters due to its low density and small size. However, new evidence challenges this idea. The main contributions of the thesis are, first, to compile information on the primary compo- nents of picophytoplankton (Prochlorococcus, Synechococcus, and eukaryotic picophytoplankton) to cross-reference databases with different lines of evidence. Second, to define regions based on their abundance and persistence throughout the year. Finally, to identify regions where it is possible to detect the contribution of picophytoplankton to the export of POC. Overall, the thesis provides a fresh perspective on a globally significant question, such as the contribution of picophytoplankton to carbon export. Keywords: climatology, niche models, phenology, annual cycle, carbon export, particulate organic carbon (POC), particle distribution, Underwater Video Profiler (UVP). xiii Agradecimientos The heart is a bloom. Shoots up through the stony ground..., U2 Mi agradecimiento se extiende en todas direcciones. Llegar hasta aquí no fue ni fácil ni rápido y requirió no solo de mi energía sino también del apoyo de muchísimas personas e instituciones que me rodearon en este largo camino y me permitieron continuar y alcanzar esta meta. Gracias a mis directores de tesis Claudia y Pedro. Claudia, gracias por la generosidad que demostraste desde que nos conocimos en 2013, por tu apoyo profesional y personal y por abrirme las puertas del DCAO y el CIMA no una, sino dos veces. Y gracias por haberme puesto en contacto con Pedro para retomar la carrera. Gracias Pedro por haberme recibido en tu laboratorio. Gracias por la paciencia y la dedicación que mostraste a lo largo del camino. Agradezco la generosidad que mostraste desde que me incorporé a Flomlab al compartir tu conocimiento en ciencia y comunicación. Aprecio sinceramente la atención que demostraste y la confianza e independencia que me brindaste para trabajar. Te debo mucho de mi crecimiento académico y parte de mi crecimiento personal. Desde mi punto de vista, cualquier estudiante sería afortunado de tenerte como director de su tesis. Para mi fue realmente un lujo tenerte como director. ¡Gracias! Gracias a los investigadores que me formaron y ofrecieron atención y el espacio físico necesario para que pueda resolver los objetivos que planteamos en esta tesis. Deseo agradecerle a Martin Saraceno por aceptar ser mi tutor en la UBA y ayudarme a resolver dudas y temas administrativos que surgieron en la carrera. Muchísimas gracias a los investigadores y profesores que dictaron los cursos de posgrado que tomé y aquellos con los que charlamos para examinar posibles puntos de conexión entre su investigación y el tema de mi tesis. En especial, gracias a Lionel Guidi por haber colaborado directamente con datos para alcanzar los objetivos de esta tesis y haberme recibido en su laboratorio, y a las personas en su institución que de alguna forma colaboraron para poder realizar las estancías en Francia. Quisiera expresar mi agradecimiento también a Sharon Herzka por haberme recibido en México. Muchísimas gracias a todos por su atención y tiempo. xv Además quisiera expresar mi gratitud a las instituciones y programas, nacionales y extranjeros, que en este camino brindaron su asistencia. Gracias al CONICET, al CIMA-CONICET/UBA, a los departamentos de Ecología, Genética y Evolución y al de Ciencias de la Atmósfera y los Océanos, a la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales y a la Universidad de Buenos Aires. Gracias al Laboratoire d’Océanographie de Villefranche (LOV), a ECOS SUD, a Tara Oceans, a la Agencia Nacional de Promoción Científica y Tecnológica, al Instituto Franco-Argentino de Estudios sobre el Clima y sus Impactos (IFAECI, IRL 3351) y al CICESE-CONAHCYT. También me gustaría agradecer el tiempo y la dedicación de los revisores anónimos de los artículos que son producto de esta tesis. Asimismo, quiero expresar mi gratitud a los miembros del jurado por haber accedido a evaluar la tesis, en especial a Viviana Alder, Flavio Paparazzo y Leticia Berbero Muñoz por sus comentarios para mejorar el trabajo. Todos ellos han aportado algo a mi formación y eso contribuyó en llevar a término esta tesis. Mamá, gracias. Gracias por confiar en que podría sacar adelante esta carrera y apoyarme para que pudiera finalizar la tesis con todos los medios que estuvieron a tu alcance. Gracias por creer en mi cuando había perdido el norte. Gracias por la educación que me brindaste. Gracias por nunca bajar los brazos. Gracias por el empuje que demostraste durante toda la vida. Sin vos, esto no hubiera sido posible. ♡ Gracias a mi familia ♡ perruna ♡ que me acompañó en parte del recorrido académico. Los tuve siempre presentes en mi corazón. Gracias a los que aún están, mis ♡ ♡ ♡ amores. Terminé la tesis, ahora vamos a pasear más tiempo. ♡ Gracias a mis amigas y amigos en Puerto Madryn, por su cariño de siempre y sus buenas vibras! Especialmente a Vane, Claudia, Marta, Carla, Caro, Dani, Eze, Denise y Brian. Y a mis compañeros de oficina e instituto, en especial a Guille y Guido. ¡Gracias Gaby por el tiempo libre en Francia! Todos de algún modo y en distintas etapas contribuyeron a que esta tesis se materialice. Les debo unas gracias gigantes. Muaaaa ♡ ♡ ♡ Gracias a mi familia extendida que siempre estuvo atenta a este proceso y enviaron sus cariños a larga distancia, los Compairé y los Cano. En especial gracias a María Elisa ♡ , Elisa ♡ , Jesús ♡ y Jesús Junior XD ♡ xvi Y aquí haré un reconocimiento destacado a Jesús C. Compairé. Jesús ♡, cariño, muchísimas gracias por el apoyo incondicional que me brindaste para terminar esta tesis. Gracias por ejercer de tercer director de tesis en algunas etapas. Y gracias por tu comprensión y amor sincero. Sé que soy muy afortunada de tenerte en mi vida en términos abstractos y en la misma latitud y longitud que en la que yo me encuentro. The Best Is Yet to Come ♡ ♡ ♡ The sea throws rocks together, but time leaves us polished stones..., U2 Ahora toca agradecer a los que me acompañaron algunos días del camino o unos pocos años y aún así estuvieron siempre presentes. Gracias papá por habernos traído a Puerto Madryn y haber cultivado en mí la fascinación por el mar. ♡ Gracias Abuelo Alejandro! Como olvidar tus Muy Interesante y tu costumbre de leer después de cenar. Fomentaste en mi esas ganas de leer que aún me acompañan. Gracias por tus valores, principios y amor por el trabajo. Gracias por inculcarme el valor del esfuerzo! ♡ Y estos agradecimientos estarían incompletos si no mencionara a mi bisabuelo Carlos, quien durante toda mi niñez se ocupo de enseñarme cualquier cantidad de curiosidades de su museo. Abuelo, gracias por fomentar en mi las ganas de explorar, conocer y saber de cosas. Estoy convencida que de no haber tenido las charlas de los jueves otra sería la historia de estas páginas. ♡ Abuela querida de mi corazón, mi hermosa Coca de mi alma. ¡Abue gracias absolutas! Gracias por todos los jueves que me llevaste a ver al abuelo Carlos. Gracias por todas las velitas que me prendiste para que rinda bien los finales de ingeniería. Gracias por las velitas que encendiste en cada exámen del máster mientras estuve fuera. Gracias por todos los fines de semana que pasamos en tu casa, en la primer etapa de este camino, pasadas de frío o calor pero fundamentalmente pasadas de risa. Porque si había algo que nos caracterizaba era lo que nos reíamos juntas a grandes carcajadas. Gracias por tu positividad y ternura. Gracias por confiar en que podía lograr esto. Gracias por tu compañia y por tu amistad. Gracias por haber producido tantos lindos recuerdos porque me permiten sonreír al recordarte. Abue, llegué. Contra todo pronóstico de 2016. Llegué ♡ xvii Here comes the sun... xviii xix A mi por siempre querida abuela Coca xx Parte II Desarrollo de la tesis 1 Capítulo 1 Introducción a la tesis 3 4 Capítulo 1 1.1 Introducción El carbono es un elemento fundamental de los ciclos biogeoquímicos y del clima. El camino que recorre el carbono conforma un ciclo que incluye su paso de ida y vuelta entre la atmósfera, los continentes, el océano y la biota (Figura 1.1). En la atmósfera, los gases de efecto invernadero son fundamentales para mantener la temperatura templada del planeta. Pero, el desarrollo de la industria moderna ha aumentado la concentración del dióxido de carbono (CO2 ), uno de esos gases, a valores muy superiores a los registrados antes de la Revolución Industrial (Figura 1.2), incrementando el efecto invernadero y dando lugar a un calentamiento progresivo del planeta. El CO2 está vinculado con los procesos bióticos y las actividades humanas. Los organismos autótrofos lo absorben mediante la fotosíntesis y lo liberan por respiración. Luego, el carbono orgánico fijado durante la fotosíntesis cae al suelo de los sistemas terrestres y se sumerge en los océanos, donde una fracción de él se integra en los sedimentos. A lo largo de millones de años, parte de este carbono orgánico sufre cambios que lo transforman en hidrocarburos. Desde la Revolución Industrial el uso de estos hidrocarburos como fuente de energía ha generado el exceso de CO2 en la atmósfera y reforzado el efecto invernadero (Figura 1.2) (Gruber, 2011; Gruber et al., 2019). El océano tiene un rol clave en este contexto; absorbe gran parte del calor extra y remueve el exceso de CO2 de la atmósfera (Doney, Bopp y Long, 2014). En la capa eufótica del océano, el fitoplancton toma el carbono que se halla disuelto como CO2 para realizar la fotosíntesis y producir materia orgánica. El fitoplancton, por lo tanto, tiene un rol clave en la componente marina de este ciclo ya que es el encargado de transformar el CO2 a carbono orgánico que consumen otros organismos. A su vez, el fitoplancton cumple otro rol muy importante que es contribuir al hundimiento de carbono en el océano profundo, retardando el retorno del CO2 a la atmósfera. Cuando el fitoplancton vivo o muerto y los pelets de la digestión de sus predadores se hunden en el océano una fracción de ese material orgánico se exporta hacia las capas más profundas del océano. Este proceso, llamado bomba biológica, contribuye a almacenar carbono en el océano profundo, influyendo en el ciclo global del carbono y en el equilibrio del CO2 en la atmósfera. Por lo anterior, debido a la importancia del ciclo del carbono en la regulación del clima a nivel global y en el contexto del cambio climático, es importante reducir las incertidumbres asociadas a este ciclo. La bomba biológica es una parte importante del ciclo de carbono en el océano (Figura 1.3). Esta bomba funciona transportando materia orgánica desde la superficie a mayores profundidades. El ciclo del carbono 1 Los organismos autótrofos absorben CO2 para crecer y se descomponen Introducción general y objetivos liberando CO2 2 Intercambio de CO2 entre el aire y el océano El fitoplancton absorbe 8 3 CO2 disuelto en el 4 El zooplancton océano para crecer Con el tiempo consume las rocas 6 Una pequeña parte del carbono fitoplancton y resurgen a la que se hunde llega al fondo respira CO2 superficie y por marino. Y solo una fracción de ese erosión liberan carbono es enterrada en los carbono a los sedimentos marinos. La mayor Parte del suelos y la parte del carbono es reciclada de 5 carbono que atmósfera. nuevo a la superficie entre 100 y se hunde 1000 años después a través de la incluye circulación de las corrientes. fitoplancton, material agregado y pelets fecales 7 Luego de millones de años, el carbono se incorpora a las rocas o se transforma a hidrocarburos. Figura 1.1: Ciclo del carbono. Adaptada de la ilustración de Jack Cook, gentileza de Woods Hole Oceanographic Institution. https://www.whoi.edu/know- 5 your-ocean/ocean-topics/how-the-ocean-works/cycles/carbon-cycle/ 6 Capítulo 1 Figura 1.2: Concentración global de dióxido de carbono y emisiones antropogénicas anuales para el pe- ríodo 1751-2022. Figura adaptada del gráfico de Dr. Howard Diamond, gentileza de NOAA Climate.gov https://www.climate.gov/news-features/understanding-climate/climate-change-atmospheric-carbon-dioxide En la capa eufótica, el carbono es fijado por el fitoplancton que luego es consumido por organismos heterótrofos en la columna de agua. Una porción del carbono que consumen los organismos, por pastoreo y predación, se asimila, mientras que otra parte se elimina por excreción. Como conse- cuencia de estos procesos se genera carbono orgánico disuelto y particulado (DOC y POC, por sus siglas en inglés, respectivamente) como pélets fecales y agregados, que se hunden en el océano profundo. Así, el rol del fitoplancton es doblemente importante en este ciclo biogeoquímico porque sintetiza carbono orgánico que, por un lado, es consumido y respirado, volviendo rápidamente a la atmósfera como CO2 y, por otro, contribuye al POC que se hunde en la columna de agua a través de la bomba biológica. De este modo, la bomba biológica amortigua el aumento del CO2 atmosférico. Pero cuánto del POC que produce el fitoplancton se hunde al océano profundo es una interrogante que aún esta en debate. La dinámica del fitoplancton es un importante determinante de la biogeoquímica de los océanos que puede ser afectada por cambios en el clima (Le Quere et al., 2005; Weber y Deutsch, 2010). Exis- ten grupos de fitoplancton con características y zonas de dominancia disímiles. Las diatomeas están caracterizadas por un tamaño celular grande y constituyen el grupo dominante en zonas costeras, de afloramiento de aguas profundas y en altas latitudes. El picofitoplancton, formado principalmen- te por Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, tiene un pequeñísimo tamaño Introducción general y objetivos 7 Figura 1.3: La bomba biológica. Rutas del carbono en la capa eufótica (a) y capa mesopelágica (b). Dió- xido de carbono (CO2 ), carbono orgánico disuelto (DOC), carbono orgánico particulado (POC) y carbono inorgánico disuelto (DIC). Figura adaptada de Siegel et al., 2023 en Annual Reviews. (0,5µm a ≤3µm) y domina las zonas pobres en nutrientes, como el océano oligotrófico tropical (Chisholm, 1992; Partensky, Hess y Vaulot, 1999; Vaulot et al., 2008). Pero debido al calentamien- to del planeta las zonas de dominio de las especies, sus abundancias e inclusive su fenología podrían modificarse (Edwards y Richardson, 2004; Ji et al., 2010; Pörtner et al., 2014). En este sentido, se espera que el aumento de temperatura del océano y la reducción de nutrientes beneficien al picofi- toplancton a expensas de grupos de mayor tamaño celular, extendiendo sus dominios y pudiendo alterar la exportación de carbono (Flombaum y Martiny, 2021; Flombaum et al., 2013; Martiny et al., 2013) y los patrones latitudinales de los ratios C/N/P en el océano (Martiny et al., 2013). Las cianobacterias Prochlorococcus y Synechococcus, componentes principales del picofitoplancton, tienen un ratio C/P mayor que otros integrantes del fitoplancton y podrían tener un impacto en la biogeoquímica del océano profundo (Martiny et al., 2013). Sin embargo, aún no esta clara la con- tribución del picofitoplancton al hundimiento de carbono ni su alcance en la columna de agua. Por ello, para reducir la incertidumbre asociada a la bomba biológica y estimar el comportamiento del 8 Capítulo 1 ecosistema global en proyecciones de cambio climático, es clave entender el impacto de los procesos superficiales sobre la exportación de carbono en el océano actual (Guidi et al., 2016). El picofitoplancton explica cerca de un décimo de la productividad primaria global, es el gru- po numéricamente más abundante y domina el bioma más extenso del planeta (Flombaum et al., 2013; Visintini, Martiny y Flombaum, 2021). Sin embargo, los modelos biogeoquímicos no siempre lo incorporan entre sus componentes (Hood et al., 2006). La contribución del picofitoplancton a la bomba biológica ha sido tradicionalmente ignorada (Michaels y Silver, 1988; Richardson, 2019) debido a su pequeño tamaño celular y densidad cercana a la del agua. El paradigma planteaba que esto resultaría en un hundimiento lento y una rápida remineralización en aguas superficiales. A su vez, se estimaba un equilibrio cercano entre el crecimiento del picofitoplancton y el pastoreo por protozoarios dificultando la formación de agregados de rápido hundimiento (Fogg, 1986; Landry, 2009; Takahashi y Bienfang, 1983; Taniguchi et al., 2014). Pero, estudios recientes desafían esa visión con diversa evidencia del aporte de este grupo a la bomba biológica (Guidi et al., 2016; Jiao et al., 2014; Puigcorbé et al., 2015; Richardson y Jackson, 2007). Por lo tanto, contar con valores de referencia globales de las principales componentes de este grupo, Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, podría ayudar a optimizar las estimaciones de los modelos biogeoquí- micos del ecosistema global. Para estudiar posibles vínculos entre el picofitoplancton y el carbono que se hunde en la columna de agua es clave entender la biogeografía actual de sus principales componentes. Pero estudiar el grado de conexión entre el picofitoplancton y los patrones globales de hundimiento del POC no es una tarea sencilla, ya que existe un gran vacío de datos observacionales a escala global (∼98 % de la superficie oceánica) sobre la distribución y abundancia de las principales componentes del picofitoplancton (Buitenhuis et al., 2012). Por tanto, esta tarea requiere del uso de modelos que estimen la distribución y abundancia del picofitoplancton en la capa eufótica. Los modelos cuantitativos de nicho nos brindan una gran solución para obtener una base de datos global sobre la distribución y abundancia de Prochlorococcus, Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota. Usando la temperatura, la radiación fotosintéticamente activa (PAR, por sus siglas en inglés) y el nitrato, como entradas a sus modelos de nicho podemos estimar las abundancias medias y la distribución global de estos grupos (Flombaum et al., 2013, 2020). Por otra parte, es necesario contar con datos de POC obtenidos in situ para el océano mesopelágico. Las trampas de sedimento, los radioisótopos naturales y la detección óptica de partículas pueden brindar las observaciones de Introducción general y objetivos 9 POC en el océano. Entre estas tecnologías se destacan los Underwater Video Profilers (UVPs), equipos de detección óptica de partículas, que han permitido obtener una gran base de datos global (∼5000 perfiles) de la distribución de partículas en el océano con la cual puede estimarse el hundimiento de POC con una alta resolución vertical (Guidi et al., 2015). Juntas estas bases de datos globales, sobre la distribución del picofitoplancton en la capa eufótica y la distribución de partículas en el océano mesopelágico, poseen un gran potencial para investigar si la señal del picofitoplancton se detecta en el POC exportado en la capa mesopelágica del océano. 1.2 Objetivos Esta tesis aborda el vínculo entre el picofitoplancton y el POC exportado al océano profundo. Su objetivo general es comprender el rol de las componentes principales del picofitoplancton en el ciclo del carbono. Y tiene tres objetivos específicos i) estimar la abundancia y distribución del picofitoplancton marino a escala global, ii) estimar las dimensiones espaciales y temporales del ciclo anual del picofitoplancton a escala global y iii) detectar la contribución del picofitoplancton al hundimiento de POC en el océano profundo. La hipótesis es que la señal del picofitoplancton en el POC del océano mesopelágico se detectará en las zonas donde este grupo es dominante durante la mayor parte del año. La estructura de la tesis se organiza de la siguiente manera. En el capítulo dos se presen- tan estimaciones globales de la abundancia de los principales componentes del picofitoplancton (Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota). En el capítulo tres se describe la dinámica anual de estos organismos, mientras que en el capítulo cuatro se analiza el vínculo entre el picofitoplancton y el carbono orgánico particulado (POC) que se hunde hasta los 1000 metros de profundidad. En el capítulo cinco se exponen las conclusiones de la investigación, y en los capítulos seis y siete se proporciona información detallada sobre los análisis suplementarios y los artículos derivados de esta investigación, respectivamente. 10 Capítulo 1 1.3 Referencias 1.3.1 Bibliografía Buitenhuis, Erik T. et al. 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Pastoreo: Consumo en base a fitoplancton. Pélet fecal: Heces del zooplancton. Período de secuestro: Tiempo que el CO2 se retiene en el océano. Trampas de sedimentos: Equipo que recolecta las partículas que se hunden en el océano. Radioisótopos naturales: Elementos químicos que se desintegran a diferentes velocidades y que se pueden detectar en las partículas que se hunden en el océano para estimar los flujos de POC. Woods Hole Oceanographic Institution: Instituto Oceanográfico de Woods Hole. 14 Capítulo 2 Bioclimatología del picofitoplancton marino (Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton 1 picoeucariota) a escala global. 1 Este capítulo ha sido publicado como Visintini, N., Martiny, A. C., & Flombaum, P. (2021). Prochlorococcus, Synechococcus, and picoeukaryotic phytoplankton abundances in the global ocean. Limnology and Oceanography Letters, 6(4), 207 − 215. https://doi.org/10.1002/lol2.10188 15 16 Capítulo 2 2.1 Resumen El picofitoplancton es muy abundante y podría explicar un décimo de la productividad primaria global. A pesar de su importancia en la fijación de carbono, los modelos biogeoquímicos no siempre lo consideran entre sus componentes. Uno de los desafíos que presentan los modelos biogeoquímicos para incorporar al picofitoplancton es contar con valores de referencia. El objetivo de este capítulo fue generar una base de datos que combine observaciones y modelados de la abundancia de los principales grupos que componen el picofitoplancton: Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota. Aquí presentamos tres conjuntos de datos con estimaciones de la abundancia global de los componentes más importantes del picofitoplancton: Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota. El primer conjunto de datos es una compilación de 109.045 observaciones in situ con información complementaria de temperatura, nitrato más nitrito y fosfato. El segundo conjunto es una bioclimatología global mensual de la distribución y abundancia de los grupos, en grillas de 1◦ para los primeros 200m del océano. Y, el tercer conjunto de datos se compone de cuatro proyecciones de abundancias, que comprenden los años entre 1901 y 2100, para escenarios climáticos del Proyecto de Intercomparación Acoplado (CMIP5) (Taylor, Stouffer y Meehl, 2012). Para estimar la concentración de células se utilizaron los modelos de nicho cuantitativos de cada grupo con las variables de entrada: temperatura, la radiación fotosintéticamente activa (PAR, por sus siglas en inglés) y la concentración de nitrato. Los datos de temperatura y nitrato se obtuvieron del Atlas del Océano Mundial (WOA, por sus siglas en inglés) y de los modelos de circulación oceánica bajo escenarios climáticos. Los datos de PAR se obtuvieron del espectroradiómetro de imágenes de resolución moderada (MODIS-Aqua por sus siglas en inglés). Las estimaciones de abundancias globales medias de Prochlorococcus, Synechococcus y el fi- toplancton picoeucariota fueron 2,81x1027 , 8,89x1026 y 2,65x1026 células, respectivamente. Para Prochlorococcus la máxima abundancia global se presentó en mayo (2,91x1027 células) y la mínima en agosto (2,73x1027 células), mientras que para Synechococcus la máxima abundancia (9,41x1026 células) estimó en marzo y la mínima en junio (8,04x1026 células). La abundancia estimada pa- ra el fitoplancton picoeucariota fue máxima en septiembre (2,90x1026 células), y mínima en junio (2,16x1026 células). La bioclimatología podrá ser utilizada como una línea base para calibrar modelos biogeoquímicos Bioclimatología del picofitoplancton 17 que busquen comprender el rol del picofitoplancton en el ciclo del carbono. Estos conjuntos de datos observacionales y modelados pueden mejorar nuestro conocimiento del rol del picofitoplancton en el ecosistema global. 2.2 Introducción El picofitoplancton, compuesto principalmente por Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, es el componente fitoplanctónico de menor tamaño y más abundante en la Tierra (Fuhrman y Campbell, 1998; Partensky, Blanchot y Vaulot, 1999). Estos grupos son dominantes en el océano oligotrófico (Flombaum et al., 2013), pero cubren todos las cuencas oceánicas (Partensky, Blanchot y Vaulot, 1999; Raven, 1998; Scanlan et al., 2009) y se encuentran desde las aguas super- ficiales hasta los 150-200m de profundidad (Flombaum et al., 2013). Se cree que el picofitoplancton contribuye con al menos 10 % de la producción primaria neta global que permanece en gran medida en la capa fótica debido al pequeño tamaño de las células y a su gran flotabilidad (Le Quere et al., 2005; Raven, 1998), sin embargo nueva evidencia sugiere que la contribución del picofitoplancton a la exportación de carbono puede ser mayor de lo que se esperaba (Guidi et al., 2016; Stukel et al., 2013). Por lo tanto, tener en cuenta el picofitoplancton en los modelos del sistema terrestre puede mejorar nuestra comprensión de los ciclos biogeoquímicos globales (Hood et al., 2006). Los modelos biogeoquímicos representan la compleja estructura de los ecosistemas agrupando los organismos en grupos funcionales y conectando estas entidades biológicas con los procesos químicos, biológicos y físicos. El fitoplancton suele estar representado por unas pocas clases de tamaño celular (fitoplancton pequeño y grande o pico, nano y micro fitoplancton, Boyd y Newton, 1999; Daniels, 2006; Michaels y Silver, 1988) con diferentes efectos sobre las concentraciones de nutrientes, lo que puede dar lugar a procesos biogeoquímicos inexactos (Gruber y Doney, 2009). Esta reducida complejidad permite un alto control y comprensión de los procesos biogeoquímicos marinos, sin embargo, las representaciones muy simples pueden proporcionar una comprensión demasiado limitada de los procesos (Gruber y Doney, 2009; Kwiatkowski et al., 2014) que debe ser considerada durante el análisis de los resultados (Emerson y Hedges, 2008) . La diversidad del fitoplancton afecta a los ciclos marinos del carbono, el nitrógeno y el fósforo a través de las distintas necesidades metabólicas y la cantidad de carbono exportada al océano profundo (Weber y Deutsch, 2010). Por ejemplo, la variabilidad de las relaciones C/N/P mostró un fuerte patrón latitudinal impulsado en parte por la diversidad biológica de los componentes del 18 Capítulo 2 plancton, y en el océano subtropical Atlántico N, bajo en nutrientes, las altas relaciones elementales se explicaron en parte por relaciones más altas en Prochlorococcus y Synechococcus que dominaban esta región (Martiny et al., 2013a). Por otra parte, se espera que en el futuro el calentamiento del océano y la reducción de nutrientes beneficien a Prochlorococcus y Synechococcus, a expensas de grupos de mayor tamaño celular, aumentando sus dominios y alterando, a su vez, la exportación de carbono (Flombaum et al., 2013; Martiny et al., 2013b). No obstante, las altas relaciones de C/P de Prochlorococcus y Synechococcus podrían suavizar en parte los efectos de la disminución del tamaño celular en la exportación de carbono (Martiny et al., 2013a). Por lo tanto, los modelos biogeoquímicos podrían mejorarse si se considera más explícitamente la singularidad biológica de los grupos del fitoplancton (Flombaum et al., 2020; Martiny et al., 2013b). Para incorporar a los componentes Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota en los modelos oceánicos, es clave entender qué variables ambientales dan forma a su biogeografía. Los patrones del picofitoplancton pueden obtenerse a partir de observaciones in situ, teledetección y modelos cuantitativos de nicho. Las observaciones regionales in situ proporcionaron información detallada sobre la abundancia y las variables ambientales asociadas, como los nutrientes (Guo et al., 2014), la temperatura (Morán et al., 2010) y la luz (Malmstrom et al., 2010), y describieron pa- trones de distribución estacional y espacial (Amorim et al., 2016; Blanchot et al., 2001; Guo et al., 2014). La compilación de datos global in situ anterior a la presentada aquí para el picofitoplancton, brindó información sobre los recuentos de células por citometría de flujo pero careció de datos sobre las variables ambientales (Buitenhuis et al., 2012). Los métodos de teledetección, basados en la clorofila a y otros pigmentos, se utilizaron para distinguir a Prochlorococcus y Synechococcus de otros grupos dominantes (Alvain et al., 2005), proporcionando mediciones en tiempo real a gran escala para la superficie del océano, y también se utilizaron para estimar la distribución del tamaño del fitoplancton, incluido el picofitoplancton en la columna de agua (Lange et al., 2018; Uitz et al., 2006). Aun así, dado que algunos pigmentos accesorios son compartidos por diferentes grupos ta- xonómicos, y los organismos pueden abarcar una amplia gama de tamaños, el enfoque basado en los pigmentos puede haber sido impreciso para reflejar la estructura de la comunidad fitoplanc- tónica (Bracher et al., 2017; Mouw et al., 2017). Los modelos de nicho cuantitativos, basados en la relación entre la abundancia y las variables ambientales, identificaron la radiación fotosintética activa (PAR), la temperatura y los nutrientes como variables predictivas de la abundancia celular (Flombaum et al., 2013, 2020; Morán et al., 2010). Por lo tanto, los modelos cuantitativos de ni- Bioclimatología del picofitoplancton 19 cho para Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, junto con los datos de PAR, temperatura y nutrientes, pueden utilizarse como alternativa para estimar sus abundancias medias, patrones a escala global y para proyectar cambios en climas futuros (Flombaum et al., 2013, 2020). Para mejorar el diagnóstico de los grupos que componen el fitoplancton y entender el papel del picofitoplancton en el sistema de la Tierra es clave abordar las lagunas de datos observacionales y de modelos existentes a escala global. Aquí contribuimos con un conjunto de datos de abundan- cia in situ de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota que incluye información ambiental complementaria, que se uso para obtener los modelos de nicho cuantitativos (Flombaum et al., 2013, 2020); una bioclimatología mensual estimada con los modelos de nicho cuantitativos para los principales componentes del picofitoplancton mencionados y un conjunto de datos estima- dos para estos grupos en proyecciones de cambio climático. 2.3 Metodología 2.3.1 Bases de datos 2.3.1.1 Datos de observaciones Compilamos una base de datos de recuentos celulares de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplanc- ton picoeucariota junto con datos ambientales (Martiny y Flombaum, 2020a). Las observaciones in situ de repositorios públicos y estudios previos se enumeran en la Tabla Suplementaria 6.1. Los datos ambientales incluyeron temperatura, nitrato más nitrito y fosfato, y información auxiliar sobre profundidad, año y día juliano. Consideramos los recuentos de citometría de flujo para los tres grupos y también incluimos recuentos de microscopio para Synechococcus. La citometría de flujo se basa en la detección de la luz dispersada o emitida por las células cuando son excitadas por diferentes longitudes de onda permitiendo contar el número de células en una muestra de agua. No intentamos ninguna estandarización. No consideramos los recuentos celulares de Prochlorococcus mediante microscopía debido a su débil autofluorescencia. Se impuso un valor mínimo de nitrato de 10−2 µM para evitar problemas con los límites de detección y de 10−3 E m−2 d−1 para PAR. 2.3.1.2 Datos de la bioclimatología Generamos una climatología mensual de la abundancia celular de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota para el océano global en una grilla de 1◦ de 0 a 200 metros de profundidad 20 Capítulo 2 Figura 2.1: Diagrama de flujo de bases de datos: observaciones (dataset 1), estimación climatológica (da- taset 2) y proyección de cambio climático (dataset 3). (Visintini, Martiny y Flombaum, 2020). Utilizamos modelos de nicho establecidos para cada grupo (Flombaum et al., 2013, 2020) junto con PAR y temperatura, para Prochlorococcus y Synechococcus, además de nitrato, para el fitoplancton picoeucariota (Figura 2.1). Las varianzas explicadas (R2 ) de los modelos de nicho cuantitativos de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota fueron 0.66, 0.35 y 0.46, respectivamente (Flombaum et al., 2013, 2020). La radiación descendente se calculó con las climatologías de PAR y el coeficiente de atenuación difusa Kd490 (para una grilla de 0.083◦ ) (NASA Goddard Space Flight Center Ocean Ecology Laboratory Ocean Biology Processing Group, 2018a,b) y luego se promedió para ajustarse a una grilla de 1◦ . Las medias estadísticas mensuales de temperatura y nitrato para el océano global se obtuvieron a partir del Atlas Mundial del Océano para grillas de 1◦ y 200 metros de profundidad en la columna de agua (Garcia et al., 2013; Levitus et al., 2014; Locarnini et al., 2013). No generamos datos de abundancia para rangos de PAR, temperatura y concentración de nutrientes que estuvieran fuera de los límites de los modelos de nicho. Los límites para PAR, temperatura y nitrato fueron 10−4 y 101,8 E m−2 d−1 , 0 y 30◦ C, y 10−2 µM sin umbral superior, respectivamente. 2.3.1.3 Datos de proyecciones en escenarios de cambio climático Proyectamos la abundancia de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota (Mar- tiny y Flombaum, 2020a,b,c) en escenarios de cambio climático (Histórico, RCP 2.6, RCP 4.5 y RCP Bioclimatología del picofitoplancton 21 8.5) utilizando cinco modelos de circulación global (GFDL-ESM2G, HadGEM2-ES, IPSL-CM5A- MR, MPI-ESM-LR y NorESM1-ME) incluidos en el Proyecto de Intercomparación de Modelos Acoplados (CMIP5, por sus siglas en inglés) (Taylor, Stouffer y Meehl, 2012) (Figura 2.1). Los modelos de circulación global proporcionaron la temperatura y la concentración de nitrato anuales, mientras que consideramos que el PAR se mantuvo constante a lo largo del tiempo. Los límites de PAR para los modelos de nicho de Prochlorococcus y Synechococcus fueron de 10−4 y 101,8 E m−2 d−1 , y de 10−3 y 101,8 E m−2 d−1 para el modelo de fitoplancton picoeucariota. La abundancia global representó la suma del número de células en todo el océano, teniendo en cuenta las diferen- cias en el tamaño de la grillas desde latitudes bajas hasta altas. La concentración de células en la superficie del mar representó el promedio anual de los primeros 50 metros por grilla. 2.3.2 Validación técnica Para el conjunto de datos de observaciones in situ, se consideraron todos los valores disponibles. Para el conjunto de datos de la bioclimatología, no presentamos datos de abundancia por debajo de 1000 células mL−1 para Prochlorococcus y Synechococcus y por debajo de 500 células mL−1 para el picofitoplancton eucariota, ya que redondeamos las abundancias a esas cifras significativas. En los conjuntos de datos de cambio climático, nótese que desde los años 2056 a 2065 el escenario RCP4.5 no contiene datos. En todos los conjuntos de datos, NaN y nd describen la falta de datos. 2.4 Resultados 2.4.1 Descripción de los datos Nuestra base de datos está compuesta por tres conjuntos independientes de datos globales que incluyen observaciones pasadas, estimaciones actuales promedio y proyecciones futuras de los grupos principales de picofitoplancton: Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota. El primer conjunto de datos consta de 41.912 observaciones in situ de Prochlorococcus, 44.949 de Synechococcus y 22.184 de fitoplancton picoeucariota junto con las mediciones in situ de variables ambientales, distribuidas en las principales cuencas oceánicas (Figura 2.2). Los datos cubren un rango latitudinal desde 81◦ N hasta 69◦ S, hasta una profundidad de 400 metros, presentando el 80 % de las observaciones en el hemisferio norte y regiones con esfuerzos de investigación intensivos (Atlántico N, Pacífico N). Aunque la mayoría de las observaciones de Prochlorococcus, Synechococcus 22 Capítulo 2 y fitoplancton picoeucariota provenían de regiones tropicales (53 %, 51 % y 69 %, respectivamente, ubicadas entre 35°N y S), el rango de temperaturas estuvo bien representado con un 42 %, 45 % y 30 % de muestras por debajo de 15◦ C (Figura 2.2b). Figura 2.2: Distribución geográfica e información ambiental complementaria de las observaciones in situ. Sitios de muestreo y número de observaciones en grillas de 5◦ de latitud por 5◦ de longitud (a). Número de observaciones de temperatura (b), nitrato (N O3− ) (c) y fosfato(P O4−3 ) (d) asociada a cada grupo de picofitoplancton. El segundo conjunto de datos es una bioclimatología global mensual de las abundancias de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, estimadas como recuento de células Bioclimatología del picofitoplancton 23 para una grilla de 1◦ desde la superficie hasta una profundidad de 200 metros. Para cada grupo, el conjunto de datos de la bioclimatología se generó utilizando su modelo cuantitativo de nicho y la media mensual de temperatura, PAR y nitrato como entradas al modelo (Figura 2.1). La media anual mostró tres áreas de concentración elevada (percentil 90 %): una banda entre 20◦ N y S donde dominaban Prochlorococcus y Synechococcus, dos bandas alrededor de 40◦ N y S donde dominaban Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, y un área por encima de 50◦ N y S donde dominaba el fitoplancton picoeucariota (Figura 2.3 a–c). La variación estacional de la abundancia global se clasificó en orden creciente para Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, alcanzando diferencias de hasta 6.5 %, 15.6 % y 28.0 %, respectivamente, entre la abundancia más alta y la más baja (Figura 4a). El tercer conjunto de datos sintetizó las distribuciones y abundancias globales de los tres grupos desde 1901 hasta 2100 (Figuras 2.3 d–f y 2.4 b–d). La abundancia celular proyectada se obtuvó me- diante la combinación de modelos cuantitativos de nicho y entradas de temperatura, PAR y nitrato de los escenarios climáticos definidos en CMIP5 (Figura 2.4). Los principales cambios proyectados incluyeron un aumento de la concentración en áreas tropicales y una expansión hacia latitudes más altas (Figura 2.3). En su conjunto, los tres registros de datos representaron observaciones, condiciones de referencia y proyecciones modeladas para los tres grupos principales que constituyen el picofitoplancton. 2.4.2 Bases de datos 2.4.2.1 Registro de datos 1. Observaciones in situ. Las variables y unidades para el conjunto de datos de observaciones in situ se enumeran en la Tabla 2.1. El archivo del conjunto de datos global-Prochlorococcus-Synechococcus-and-picoeukaryotic- phytoplankton (versión de febrero de 2020) se cargó en la Oficina de Gestión de Datos de Ocea- nografía Biológica y Química (BCO-DMO, por sus siglas en inglés, https://www.bco-dmo.org/) en formato de valores separados por comas (CSV, por sus siglas en inglés). El archivo de datos contiene un encabezado que incluye todos los campos enumerados en la Tabla 2.1 y está disponible en el archivo de datos. Los estudios y repositorios utilizados en la compilación de observaciones in situ se presentan en la Tabla Suplementaria 6.1 en el capítulo seis. 24 Capítulo 2 Figura 2.3: Estimaciones de abundancias para los primeros 50m de la columna de agua para Prochloro- coccus (a,d), Synechococcus (b,e) y fitoplancton picoeucariota (c,f). Los mapas de la izquierda describen la media anual climatológica y los de la derecha la media de los cinco modelos usados del CMIP5 para el escenario RCP8.5 para el año 2100. Bioclimatología del picofitoplancton 25 Tabla 2.1: Variables, valores límites y unidades del set de observaciones in situ. Variable Límites Unidades Latitud -78,1◦ y 81,2◦ Grados Longitud 1 y 360 Grados Año 1987 y 2008 AAAA Día 1 y 366 Juliano Temperatura -2◦ y 35,43◦ Celsius Nitrato y nitrito 10−2 y 102 µM Fosfato 10−2 y 102 µM Profundidad 0 y 5441 m Prochlorococcus 0 y 1820000 células mL−1 Synechococcus 0 y 3720000 células mL−1 Fitoplancton picoeucariota 0 y 576000 células mL−1 Tabla 2.2: Variables, valores límites y unidades de la bioclimatología. Variable Límites Unidades Latitud -89,50◦ y 89,5◦ Grados Longitud 0,5◦ y 359,5◦ Grados PAR 10−4 y 101,8 E m−2 d−1 Temperatura 0◦ y 30◦ Celsius Nitrato 10−2 y 101,77 µM Prochlorococcus 1000 y 247000 células mL−1 Synechococcus 1000 y 41000 células mL−1 Fitoplancton picoeucariota 500 y 97500 células mL−1 2.4.2.2 Registro de datos 2. Bioclimatología Las variables y unidades para el conjunto de datos de la bioclimatología mensual se enumeran en la Tabla 2.2. Cada archivo lleva el nombre de un grupo; cada archivo sigue el mismo patrón de nombres. El nombre indica el grupo como PRO para Prochlorococcus, SYN para Synechococcus y PEUK para fitoplancton picoeucariota, seguido del nombre del registro de datos y el número del mes (por ejemplo, PRO_climatology_01 indica que el archivo contiene la bioclimatología de abundancia global de Prochlorococcus para enero). La media anual también se identifica con el prefijo del grupo. Cada archivo es una matriz de 41088 filas y 27 columnas, que contiene la abundancia global en el océano en unidades de células mL−1 para cada ubicación de 1◦ de grilla y profundidad. La primera columna es la latitud, la segunda es la longitud, y luego cada columna corresponde a la concentra- 26 Capítulo 2 ción de abundancia desde 0 hasta 200 metros de profundidad, siguiendo los mismos intervalos de profundidad que el Atlas Mundial del Océano (WOA, https://www.nodc.noaa.gov/OC5/woa13/), con intervalos de 5 metros para los primeros cien metros y 25 metros para los siguientes cien metros. Los archivos del conjunto de datos (versión de mayo de 2020) en formato CSV se cargaron en la BCO-DMO. En cada archivo de datos hay disponible un encabezamiento que contiene todos los campos enumerados anteriormente. El archivo zip llamado picophytoplankton_climatology contie- ne todos los archivos de este registro de datos. 2.4.2.3 Registro de datos 3. Cambio climático Las variables y unidades para el conjunto de datos de cambio climático se enumeran en la Tabla 2.3. Este registro de datos está compuesto por tres archivos: pro-syn-peuk-cc-global-abundance- mean, pro-syn-peuk-cc-global-abundance-std, y pro-syn-peuk-cc-surface. El primer archivo contiene la media anual de abundancia en unidades de células para cada grupo y escenario climático testeado con cinco modelos de circulación global. La matriz tiene dos dimensiones dispuestas en 105 filas y 62 columnas. Cada fila corresponde a un año diferente, y las columnas están relacionadas con el grupo, el escenario y el modelo testeado. La primera columna muestra los años (1901-2005) para el escenario histórico y la segunda columna indica los años (2006-2100) para los escenarios RCP 2.6, RCP 4.5 y RCP 8.5. Las siguientes 20 columnas corresponden a la abundancia de Prochlorococcus para cada escenario testeado con cada modelo, y luego continúa en el mismo orden para Synechococcus y fitoplancton picoeucariota. El segundo archivo contiene la desviación estándar de la abundancia en unidades de células dispuesto de la misma manera. El archivo pro-syn-peuk-cc-surface contiene una matriz 2D de la abundancia global en la superficie (50 metros de profundidad) y la distribución para cada grupo, escenario y modelo de circulación para los últimos 30 años del siglo XXI. La primera columna es la latitud y la segunda es la longitud. Las columnas siguientes están dispuestas de la misma manera que los archivos anteriores en este registro (Sección 2.4.2.3). Los archivos del conjunto de datos (versión de febrero de 2020) en formato CSV se cargaron en la BCO-DMO. Los encabezados que contienen todos los campos enumerados en la Tabla 2.3 están disponibles en cada archivo. Bioclimatología del picofitoplancton 27 Figura 2.4: Variación temporal de la abundancia global de los principales grupos del picofitoplancton. Bioclimatología (a) y proyecciones anuales para Prochlorococcus (b), Synechococcus (c) y fitoplancton pico- eucariota (d). 28 Capítulo 2 Tabla 2.3: Variables y especificaciones del set de datos de cambio climático. Variables Especificaciones Latitud* Grados (-90 a 90) Longitud* Grados (1 a 360) Desde 1901 al 2005 Año (para los archivos de abundancia media y desvío estándar) Desde 2006 al 2100 Prochlorococcus células (células mL−1 *) Synechococcus células (células mL−1 *) Fitoplancton picoeucariota células (células mL−1 *) Histórico, RCP2.6, Escenarios RCP4.5, RCP8.5 GFDL-ESM2G, HadGEM2-ES, Modelos IPSLCM5A-MR, MPI-ESM-LR, NorESM1-ME *Para el archivo de superficie Bioclimatología del picofitoplancton 29 2.5 Conclusión Los conjuntos de datos de observaciones y bioclimatología pueden utilizarse para parametrizar y validar modelos biogeoquímicos que consideren este grupo de fitoplancton, así como para calibrar o respaldar enfoques de teledetección destinados a detectar los principales grupos del picofitoplanc- ton. Dentro del conjunto de datos in situ, existen observaciones de series temporales que pueden utilizarse para analizar las variaciones temporales en la abundancia para algunas coordenadas, mientras que el conjunto de datos bioclimatológicos permite a su vez evaluar la variabilidad de la abundancia global de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, y puede uti- lizarse para comparar cambios proyectados. El conjunto de datos de la bioclimatología también puede utilizarse como referencia de observaciones in situ a escala regional. El conjunto de datos para climas futuros puede utilizarse para resumir cambios proyectados y contrastarlos con otros métodos de proyecciones, como los modelos dinámicos de ecosistemas. Los datos y metadatos están disponibles en: https://doi.org/10.1575/1912/bco-dmo.793451.1 https://doi.org/10.26008/1912/bco-dmo.811147.1 https://doi.org/10.26008/1912/bco-dmo.793690.1 https://doi.org/10.26008/1912/bco-dmo.793776.1 https:// doi.org/10.26008/1912/bco-dmo.793847.1 2.6 Referencias 2.6.1 Bibliografía Alvain, Séverine et al. (2005). “Remote sensing of phytoplankton groups in case 1 waters from global SeaWiFS imagery”. En: Deep Sea Research Part I: Oceanographic Research Papers 52.11, págs. 1989-2004. issn: 09670637. doi: 10.1016/j.dsr.2005.06.015. url: https://linkingh ub.elsevier.com/retrieve/pii/S0967063705001536. Amorim, Ana L. et al. (2016). “Controls of picophytoplankton abundance and composition in a highly dynamic marine system, the Northern Alboran Sea (Western Mediterranean)”. 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SYN: Cianobacteria Synechococcus. PAR: Radiación fotosintéticamente activa. PEUK: Fitoplancton picoeucariota. PRO: Cianobacteria Prochlorococcus. WOA: Atlas del océano mundial. ZIP: formato de compresión sin pérdida. Terminología Citometría de flujo: tecnología que mediante el uso de un láser y biomarcadores se utiliza para clasificar y determinar el número de células de una muestra de agua. Grupos funcionales: grupo de especies que comparten funciones biogeoquímicas. POC exportado: POC que se hunde en el occéano. Capítulo 3 Fenología del picofitoplancton marino, Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, a escala 1 global. 1 Este capítulo ha sido publicado como Visintini, N., Flombaum, P. (2022). Picophytoplankton phenology in the global ocean assessed by quantitative niche models. Mar Biol 169, 93. https://doi.org/10.1007/s00227-022-04080-5 37 38 Capítulo 3 3.1 Resumen La fenología del fitoplancton, vinculada a la variación estacional de la fisiología, de las poblaciones, de la composición de la comunidad o de toda la comunidad agregada, responde a la temperatura, a la estratificación de la columna de agua, al suministro de nutrientes, a la irradiación descenden- te y a las interacciones biológicas. Los modelos cuantitativos de nicho estiman la abundancia del picofitoplancton en función de la radiación fotosintética activa (PAR, por sus siglas en inglés), la temperatura y el nitrato y, por tanto, pueden utilizarse para estudiar la fenología del picofitoplanc- ton. Nuestro objetivo fue estudiar el ciclo fenológico de los principales grupos del picofitoplancton y establecer una línea base media para contrastar los cambios en la distribución de Prochlorococcus, Synechococcus y picofitoplancton eucariota. Aquí utilizamos modelos de nicho cuantitativos para estimar la abundancia de los principales grupos del picofitoplancton para el océano global en grillas de 1◦ y los 200 m más superficiales de la columna de agua. Las entradas para los modelos fueron las medias mensuales de temperatura y nitrato, del Atlas Mundial del Océano (WOA, por sus siglas en inglés), y de PAR del espectroradiómetro de imágenes de resolución moderada (MODIS-Aqua, por sus siglas en inglés). Prochlorococcus presentó abundancias altas en ≥9 meses en un área in- interrumpida entre 20◦ N-S, mientras que Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota mostraron abundancias altas en tres áreas: entre 20◦ N-S, y alrededor de 45◦ N y 45◦ S. El cambio estacional de la abundancia fue del 7, 15 y 28 % con respecto a la media anual de Prochlorococcus, Synechococcus y picofitoplancton eucariota, respectivamente, y los tres grupos presentaron dos picos. La estaciona- lidad del picofitoplancton fue una de las más bajas en comparación con otros grupos de fitoplancton y procesos en el océano global. Los efectos combinados de la sensibilidad ecológica de los grupos captada por los modelos de nicho y la variabilidad ambiental de las cuencas proporcionada por el WOA y MODIS-Aqua dieron forma al ciclo fenológico desigual de los grupos del picofitoplancton. Fenología del picofitoplancton 39 3.2 Introducción La contribución del picofitoplancton marino al ciclo del carbono global varia estacionalmente debi- do a las interacciones biológicas y cambios en el clima (Behrenfeld y Boss, 2018; Falkowski, 1994). La estacionalidad del fitoplancton vinculada a otros eslabones tróficos puede impactar en el car- bono transferido al océano profundo (Sommer et al., 2012), ya que los aumentos de abundancia pueden potenciar el hundimiento de carbono a través de agregados y pelets fecales de sus preda- dores (Briggs et al., 2011). La fenología del fitoplancton responde a condiciones biológicas (por ejemplo, fisiología, poblaciones, composición de la comunidad) y medioambientales (por ejemplo, temperatura,estratificación, nutrientes, irradiancia) (Fuhrman, 2009; Ji et al., 2010). Cambios en las condiciones medioambientales pueden potencialmente modificar el periodo y la magnitud de los ciclos estacionales del fitoplancton, afectando la biogeoquimica del océano (Behrenfeld y Boss, 2018; Boyd et al., 2015). Por ello, para entender profundamente el ecosistema marino necesitamos obtener indices fenológicos globales del fitoplancton. Los estudios a escala global mostraron que la fenología del fitoplancton varia con la latitud y los regímenes de productividad (Boyce et al., 2017; Cabre et al., 2016). La clorofila a (Chla, por sus siglas en inglés) detectada remotamente demostró que el océano global se caracteriza por una única floración, con máximos secundarios restringidos local y espacialmente (Sapiano et al., 2012). Ade- más, la detección de Chla permitió inferir la composición del tamaño de la comunidad y analizar los ciclos estacionales de los grupos funcionales (Uitz et al., 2006). En el océano global, la fenología del picofitoplancton presentó una contribución mensual a la Chla relativamente constante, y contrastó con el microplancton que tuvo un pico marcado en mayo y un mínimo en marzo (Hirata et al., 2011). Sin embargo, se destacaron diferencias regionales. En el bioma subtropical del hemisferio norte, la contribución del picofitoplancton a la Chla mostró un pico en verano y un mínimo en invierno, mientras que en las latitudes subpolares (>35◦ N) la contribución del picofitoplancton fue máxima a principios de primavera y mínima en otoño (Cabre et al., 2016). Los métodos de color del océano basados en pigmentos secundarios, permitieron estudiar la fenología de otros grupos funcionales como Prochlorococcus, Synechococcus, fitoplancton picoeucariota y diatomeas (Alvain et al., 2005; Hirata et al., 2011; Ji et al., 2010; Uitz et al., 2006). Sin embargo, el enfoque basado en el color puede ofrecer algunas limitaciones para reflejar la estructura exacta de la comunidad de fitoplancton, ya que algunos taxones, que pueden abarcar una amplia gama de tamaños, comparten 40 Capítulo 3 algunos pigmentos accesorios (Bracher et al., 2017; Mouw et al., 2017). Es por esto, que el uso de metodologías alternativas puede contribuir a obtener un diagnóstico más preciso de los grupos de fitoplancton a escala global (Nair et al., 2008). Los modelos cuantitativos de nicho para el fitoplancton se basan en observaciones in situ de la abundancia celular y las condiciones ambientales para estimar las abundancias. Los modelos de nicho para los principales grupos del picofitoplancton Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, señalaron que la luz y la temperatura, además del nitrato para estos últimos, son buenos predictores para estimar la abundancia celular (Flombaum et al., 2013, 2020). Así pues, los modelos cuantitativos de nicho son adecuados para abordar los patrones de distribución global del fitoplancton de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota y pueden poten- cialmente utilizarse para estimar sus ciclos fenológicos medios. El cambio climático está alterando múltiples propiedades del océano que probablemente modi- ficarán la composición de las comunidades (Boyd et al., 2015; Hinder et al., 2012; Marinov, Doney y Lima, 2010). Los modelos del sistema terrestre proyectan un aumento de la temperatura y una disminución del suministro de nutrientes desde las aguas profundas a la zona eufótica debido a una mayor estratificación de los océanos (Capotondi et al., 2012; Irwin y Oliver, 2009; Polovina, Howell y Abecassis, 2008). Como consecuencia, es probable que la comunidad de fitoplancton se desplace hacia una composición de tamaño celular pequeño (Bopp et al., 2005; Cermeño et al., 2008) y se espera que el picofitoplancton aumente su abundancia y amplíe su distribución (Agawin, Duarte y Agustí, 2000; Chen et al., 2014; Flombaum et al., 2013, 2020). Los cambios proyectados en los principales grupos de picofitoplancton (Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucario- ta) difieren para una serie de escenarios según su sensibilidad ecológica y su variabilidad ambiental. Para finales del siglo XXI, las proyecciones de la abundancia de Prochlorococcus bajo un escena- rio climático moderado (es decir, la senda de concentración representativa 2.6, RCP 2.6) (Taylor, Stouffer y Meehl, 2012) mostraron un aumento del 12,5±2,5 %, y entre el 2,5 % y el 3,4 % para Synechococcus, en relación con el final del siglo XX (Martiny y Flombaum, 2020). Por el contrario, las proyecciones para el fitoplancton picoeucariota mostraron una disminución de la abundancia del 3±2 %. Las proyecciones bajo un escenario climático más extremo (es decir, RCP 8.5), mostraron aumentos entre el 51 % y el 55 % para el Prochlorococcus, el 11 % y el 12 % para el Synechococcus, y no fueron claras para el fitoplancton picoeucariota con proyecciones de abundancia entre el -12 % y el 2 % (Martiny y Flombaum, 2020). Sin embargo, sigue siendo incierto cómo se comparan las Fenología del picofitoplancton 41 proyecciones del cambio climático con la variabilidad estacional de los grupos del picofitoplanc- ton. Para abordar esta cuestión, los ciclos fenológicos medios de los grupos de fitoplancton pueden utilizarse como referencia para evaluar y contrastar los cambios inducidos por el cambio climático (Edwards y Richardson, 2004). Aquí describimos el ciclo estacional de abundancia global de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota para los 200 m más superficiales de la columna de agua. A pesar del pequeño tamaño de sus células, el picofitoplancton domina el mayor bioma de la Tierra, el océano oligotrófico, y se estima que contribuye a cerca de una cuarta parte de la productividad primaria neta (NPP) marina (Flombaum et al., 2013). Nuestro objetivo fue establecer una línea de base media para evaluar los cambios en la abundancia y distribución global de estos grupos. Nos centramos en las zonas de alta concentración celular que tienen una gran contribución a la abundancia celular global. Combinamos modelos cuantitativos de nicho que predicen la abundancia celular con la climatología de los datos ambientales del Atlas Mundial de los Océanos (WOA, por sus siglas en inglés) y del espectroradiómetro de imágenes de resolución moderada (MODIS-Aqua). 3.3 Metodología Para abordar los patrones globales del ciclo anual del picofitoplancton, utilizamos modelos cuanti- tativos de nicho basados en 35.000, 30.000 y 13.000 observaciones de la abundancia de células de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota distribuidas en todo el océano, respec- tivamente, así como información ambiental auxiliar (Flombaum et al., 2013, 2020). Los modelos se basaron en un extenso conjunto de datos in situ, que contenía información de 35 años de esfuer- zos de investigación (103 cruceros y series temporales) que abarcaron latitudes desde 81◦ N hasta 69◦ S y casi toda la gama ambiental de predictores y sus combinaciones. Los modelos capturaron, respectivamente, 0,66, 0,35 y 0,46 (expresado como R2 ) de la variabilidad global y no mostraron sesgos notables en relación con las cuencas o los cruceros (Flombaum et al., 2013, 2020). Estimamos la abundancia en células mL−1 para cada grilla y profundidad a lo largo de los 12 meses, utilizando modelos cuantitativos de nicho y datos de radiación fotosintéticamente activa (PAR, por sus siglas en inglés) y temperatura para Prochlorococcus y Synechococcus, además de nitrato para el fitoplancton picoeucariota (Visintini, Martiny y Flombaum, 2021). Las entradas de temperatura y nitrato se obtuvieron de WOA (https://www.nodc.noaa.gov/OC5/woa13/) para una grilla geográfica de 1◦ con 25 intervalos de profundidad de 0 a 200 m (Garcia et al., 2013; Locarnini et 42 Capítulo 3 al., 2013). La climatología mensual del coeficiente de atenuación difusa Kd490 y radiación PAR (grilla de 0.083 grados) (MODIS-Aqua, https://oceancolor. gsfc.nasa.gov/data/aqua/) se promediaron en una grilla de 1 ◦ para obtener la irradiancia descendente (NASA Goddard Space Flight Center Ocean Ecology Laboratory Ocean Biology Processing Group, 2018a,b). Analizamos los cambios estacionales en la abundancia y distribución global para describir la fe- nología de cada grupo. Se estimaron la media anual global y la desviación estándar estacional consi- derando los primeros 200 m de la columna de agua y se expresaron en células mL−1 . Para cada grilla, se calculó el coeficiente de variación estacional como la desviación estándar dividida por la media, y se expresó como un porcentaje. Las abundancias mensuales globales se estimaron como la suma de las células para todo el océano, calculadas como el producto de células mL−1 por el volumen de cada grilla. Las áreas de abundancia alta se definieron utilizando el 10 % más alto de la concentración (en células mL−1 ) para cada grupo. La permanencia de abundancia alta para cada grilla se estimó como el número de meses registrados con abundancia alta en al menos uno de sus 25 intervalos de profundidad. Además, definimos intervalos de baja, media y alta permanencia de abundancia como 1-4, 5-8 y 9-12 meses, respectivamente. Utilizamos el coeficiente de variación (expresado en %) para comparar la variabilidad entre diferentes estudios y cuencas oceánicas. Los océanos se delimitaron en función de los códigos de cuenca del Atlas del Océano Global (WOA, por sus siglas en inglés) ver- sión 2009 (http://iridl.ldeo.columbia.edu/SOURCES/.NOAA/.NODC/.WOA09/.Masks/.basin/). Evaluamos el efecto de la variabilidad ambiental y del modelo en la abundancia global men- sual utilizando diez condiciones ambientales aleatorias y diez selecciones de modelos aleatorios. Las condiciones ambientales aleatorias se basaron en 15 años (2002-2017) de datos mensuales de PAR (radiación fotosintéticamente activa) de MODIS-Aqua, y datos de temperatura y nitrato del WOA. Para cada celda de la grilla, seleccionamos aleatoriamente un valor de los 15 meses disponibles y repetimos este procedimiento diez veces. Las diez selecciones aleatorias de modelos se obtuvie- ron muestreando la distribución normal de los parámetros de los modelos de Prochlorococcus y Synechococcus, y ejecutando diez veces las redes neuronales del fitoplancton picoeucariota. Luego, obtuvimos 100 estimaciones de la abundancia global, para los primeros 200 m de la columna de agua, para cada mes y grupo de picofitoplancton, combinando las selecciones aleatorias del ambien- te y del modelo. Finalmente, calculamos el coeficiente de variación, en unidades porcentuales, para la contribución del ambiente y la selección del modelo por mes y grupo de picofitoplancton. Fenología del picofitoplancton 43 3.4 Resultados Los grupos del picofitoplancton difirieron en la distribución de la abundancia media anual y su variabilidad (Figura 3.1). La concentración estimada de Prochlorococcus entre 30◦ N-S fue >100,000 células mL−1 con un coeficiente de variación media del 33 % (Figura 3.1 a, b). Prochlorococcus mostró <20 % de variación en los giros oceánicos y <50 % en el Índico, excepto en el Mar Arábigo y el norte de Madagascar, que fue de aproximadamente 70 %. Se observó la máxima variabilidad en áreas con una concentración media anual de células <50,000 mL−1 en el oeste de África y América, y cerca del límite de distribución de Prochlorococcus (~45◦ N-S), donde la concentración media anual fue <25,000 células mL−1 . La concentración media anual de Synechococcus fue >20,000 células mL−1 y la variabilidad media mensual fue del 32 % entre 20◦ N-S y en dos bandas cerca de 45◦ N-S (Figura 3.1 c, d). Un cinturón de variabilidad del 60 % estuvo bien definido por el frente subantártico. La variación mensual >60 % incluyó el SO del Atlántico, el frente subtropical y el oeste de África y América. La máxima variabilidad mensual se encontró en una banda por encima de 50◦ N en el Pacífico y el Atlántico, cerca de su límite de distribución, donde la concentración media de Synechococcus fue <10,500 células mL−1 . La distribución media anual estimada para el fitoplancton picoeucariota fue similar entre los hemisferios norte y sur, con tres bandas de abundancias: alta cerca del Ecuador, entre 40◦ N y 65◦ N, y entre 30◦ S y 50◦ S (Figura 3.1 e). El fitoplancton picoeucariota tuvo un coeficiente de variación >50 % para el 46 % de su distribución global (Figura 3.1 f). La variabilidad estimada del fitoplancton picoeucariota fue <40 % en las zonas con una concentración media anual >12,500 células mL−1 , y >80 % en áreas con una concentración media anual de <7,500 células mL−1 . Las abundancias globales estimadas de Prochlorococcus, Synechococcus y el fitoplancton pico- eucariota alcanzaron dos picos en diferentes momentos del ciclo anual (Figura 3.2 a, d, g). Pro- chlorococcus fue el linaje más abundante, seguido por Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota (Tabla 3.1). La abundancia global de Prochlorococcus se estimó que alcanzaría su máximo en la estación cálida de cada hemisferio, precedida en orden por Synechococcus y el fitoplancton pico- eucariota. Los modelos estimaron un pico en mayo y otro en noviembre para Prochlorococcus, en marzo y octubre para Synechococcus, y en febrero y septiembre para el fitoplancton picoeucariota (Figura 3.2 a, d, g). El mínimo global para Prochlorococcus se estimó en agosto, mientras que para Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota se estimó en junio (Figura 3.2 a, d, g). El cambio de 44 Capítulo 3 Tabla 3.1: Rango de abundancia globales estimadas para Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota y extensión de las áreas de contribución baja y alta. Abundancias altas para Prochlorococcus >155,000 células mL −1 , Synechococcus >30,000 células mL −1 y fitoplancton picoeucariota >11,400 células mL −1 . Rango de Área de bajas Área de altas abundancia abundancias abundancias global (Células) (Km2 ) (Km2 ) Prochlorococcus 2,2-2,4 x 1027 1,8 x 108 9,6 x 107 Synechococcus 6,1-6,9 x 1026 1,4 x 108 1,7 x 108 Fitoplancton 1,6-2,2 x 1026 1,6 x 108 1,6 x 108 picoeucariota abundancia en relación con la media anual global fue del 7 %, 15 % y 28 % para Prochlorococcus, Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota, respectivamente. La permanencia en áreas de abundancia alta difirió entre los grupos (Figura 3.2 b, e y h). El área de abundancia alta para Prochlorococcus fue casi la mitad que la de Synechococcus o el fitoplancton picoeucariota (Tabla 3.1), sin embargo, el área con una permanencia de ≥9 meses entre los grupos fue similar (~50 a 70 x 106 km2 ). Prochlorococcus presentó áreas de abundancia alta entre 30◦ N y 26◦ S (Fig. 2b). Un área ininterrumpida de permanencia de ≥9 meses se centró entre 20◦ N y 20◦ S, rodeada por dos cinturones de mayor variabilidad. El área de permanencia de Prochlorococcus ≥9 meses fue mayor en el Pacífico occidental que en la cuenca oriental, el Índico o el Atlántico (18, 14, 12 y 4 x 106 km2 , respectivamente). Prochlorococcus mostró áreas de mayor variabilidad estacional (≤8 meses) hacia el norte y este de la cuenca del Pacífico, en la cuenca occidental del Índico y en el Atlántico ecuatorial. Las abundancias altas también variaron estacionalmente en profundidad (Figura 3.2 c). La profundidad media de Prochlorococcus fue de aproximadamente ~50 m desde enero hasta diciembre entre los 10◦ N y 15◦ S, y menor a 50 m para la primavera/verano y más profunda para el otoño/invierno para el hemisferio norte y el sur, respectivamente. Synechococcus presentó áreas de abundancia alta en un patrón discontinuo en los océanos Ín- dico, Pacífico y Atlántico (Figura 3.2 e). Las áreas con una permanencia de ≥9 meses se ubicaron en tres bandas: centradas en el Ecuador, a 45◦ N y a 45◦ S. De manera similar a Prochlorococcus, Synechococcus mostró un área con una permanencia de ≥9 meses en el Pacífico occidental ecuatorial y en el Índico, sin embargo, el tamaño del área para Synechococcus fue menor que para Prochloro- coccus en un 36 % en el Pacífico occidental y en un 61 % en el Índico. Por el contrario, el área de Fenología del picofitoplancton 45 Figura 3.1: Abundancia global y patrones de variabilidad estimados para Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota. La abundancia media anual estimada (a,c,e) representa la media de los 200 m más superficiales del océano. La variabilidad estacional (b,d,f) representa la variación en la abundancia para los 200 m más superficiales del océano considerando los 12 meses del año. Los pixeles blancos no con- tienen datos de abundancia. Synechococcus con una permanencia de ≥9 meses en el Pacífico oriental ecuatorial fue un 14 % (2.6 x 106 km2 ) más grande que para Prochlorococcus. Las profundidades medias de abundancia alta de Synechococcus fueron ~50 m alrededor del Ecuador sin un patrón estacional marcado (Figura 3.2 f). Synechococcus expandió (contrajo) su distribución en sincronía con el verano (otoño) en ambos hemisferios (Figura 3.2 f). Las profundidades medias de abundancia alta cerca de su límite de distribución fueron de ~40 m y se volvieron más someras en verano a medida que Synechococcus se expandió hacia latitudes altas. Las profundidades medias de Synechococcus >80 m se estimaron de enero a diciembre en ambos hemisferios. Las abundancias altas del fitoplancton picoeucariota se distribuyeron principalmente en tres bandas latitudinales: en el Ecuador, a 45◦ N y a 45◦ S (Figura 3.2 h). Para el fitoplancton pico- Capítulo 3 Figura 3.2: Variabilidad mensual, permanencia regional y variación mensual de la profundidad para las estimaciones de abundancia global de los grupos del picofitoplancton. (a, d, g) Las barras representan la contribución de áreas de alta (verde) y baja (gris) concentración de células en relación a la estima- ción de la abundancia total de picofitoplancton para cada grupo (izquierda), y la línea negra muestra la abundancia global en relación con la media anual a 46 lo largo del tiempo (derecha). (b, e, h) Áreas con permanencia de abundancia alta durante diferentes períodos de tiempo. (c, f, i) Ciclo estacional de las pro- fundidades medias estimadas de abundancia alta. Abundancia altas para Prochlorococcus > 155,000 células mL−1 , Synechococcus > 30,000 células mL−1 y fitoplancton picoeucariota > 11,400 células mL−1 . Fenología del picofitoplancton 47 eucariota, se estimaron áreas ecuatoriales de permanencia ≥9 meses en los océanos Índico (2.9 x 106 km2 ) y Pacífico (7.9 x 106 km2 ). Sin embargo, en el Pacífico ecuatorial oriental, al igual que en el Atlántico ecuatorial, el fitoplancton picoeucariota mostró áreas de permanencia ≤4 meses principalmente. Entre los 30◦ S y 55◦ S, se estimó una gran zona de permanencia ≥9 meses en los océanos Índico, Pacífico y Atlántico, rodeada por un cinturón de mayor variabilidad estacional con una expansión máxima en el oeste de América. De manera similar, entre los 30◦ N y 70◦ N, un área de permanencia ≥9 meses se extendió desde el Pacífico occidental hacia América, rodeada por un cinturón de mayor variabilidad estacional. El área de permanencia del fitoplancton picoeucariota ≥9 meses en el Atlántico N incluyó el Mar Mediterráneo. Esta área se expandió desde los 35◦ N hacia el norte, alcanzando el nivel más bajo de permanencia dentro del Océano Ártico. El fitoplancton picoeucariota mostró profundidades medias de ~60 m entre los 20◦ N-S (Figura 3.2 i) y expandió (contrajo) su distribución en ambos hemisferios en conexión con los meses más cálidos (fríos). Las profundidades medias de abundancias altas fueron <40 m cerca de su límite de distribución, mien- tras que las profundidades >80 m se estimaron desde la primavera hasta el otoño cerca de los 35◦ N, en el verano en el océano Ártico y cerca de los 35◦ S durante la primavera y el verano. Realizamos un análisis de sensibilidad para comprender cómo se compara la variabilidad am- biental con la variabilidad del modelo. Combinamos diez condiciones mensuales de temperatura, PAR y nitrato, con diez configuraciones del modelo, y estimamos la abundancia global de todos los grupos de picofitoplancton en cada caso (Tabla 3.2). Observamos que la aleatorización de las condiciones mensuales de temperatura y PAR basadas en 15 años tuvo un efecto menor al 1 % en la abundancia global de Prochlorococcus y Synechococcus. Para el fitoplancton picoeucariota, un análisis similar pero que incluía el nitrato tuvo un efecto del 7.7 % al 8.1 % en la abundancia global. La aleatorización de la selección del modelo tuvo un efecto en la abundancia global, con ~13.5 % para Prochlorococcus, 43.0 % al 45.1 % para Synechococcus, y 19.0 % al 24.0 % para el fitoplancton picoeucariota. El análisis de sensibilidad también mostró diferencias menores entre los meses para los tres grupos de picofitoplancton. 3.5 Discusión Los cambios estacionales en la abundancia global del picofitoplancton fueron relativamente bajos en comparación con otros componentes del fitoplancton (Tabla 3.3). La NPP estimada por concentra- ción de clorofila, las diatomeas y el microfitoplancton mostraron variaciones estacionales globales 48 Capítulo 3 Tabla 3.2: Variabilidad global estimada para entradas aleatorizadas de variables ambientales y modelos. La variabilidad se reporta como el coeficiente de variación expresado como porcentaje. Fitoplancton Prochlorococcus Synechococcus picoeucariota Mes Ambiente Modelo Ambiente Modelo Ambiente Modelo Enero 0,08 13,7 0,14 43,2 7,77 19,9 Febrero 0,07 13,7 0,22 42,9 7,82 23,8 Marzo 0,07 13,6 0,21 43,2 7,67 22,1 Abril 0,10 13,6 0,13 43,6 7,87 21,4 Mayo 0,08 13,5 0,16 44,4 7,76 20,5 Junio 0,08 13,5 0,14 45,1 8,08 21,8 Julio 0,06 13,5 0,16 44,8 7,80 19,9 Agosto 0,09 13,6 0,12 43,9 7,77 24,0 Septiembre 0,06 13,6 0,16 43,7 7,70 21,9 Octubre 0,07 13,6 0,16 43,5 7,90 21,5 Noviembre 0,09 13,6 0,16 43,7 7,83 20,7 Diciembre 0,07 13,6 0,13 43,7 8,12 22,0 con cambios >30 % alrededor de la media anual, aunque las estimaciones variaron considerable- mente (Dasgupta, Singh y Kafatos, 2009; Hirata et al., 2011). En contraste, el picofitoplancton y el nanofitoplancton mostraron cambios estacionales que no superaron el 9 % (Hirata et al., 2011; Uitz et al., 2010). Prochlorococcus presentó la menor variabilidad estacional global (2 %), seguido de Synechococcus (5 %) y el fitoplancton picoeucariota (9 %) (Este estudio). Por lo tanto, el pi- cofitoplancton fue uno de los componentes menos variables en los ciclos estacionales globales del fitoplancton. Los cambios estacionales reflejaron los efectos combinados de la sensibilidad ecológica de los grupos del picofitoplancton y la variabilidad ambiental. La variabilidad ambiental en el bioma tropical es baja debido a un flujo de radiación relativamente constante, que mantiene pequeños los cambios de temperatura y una columna de agua bien iluminada durante el año. La combinación de estos factores explica la baja variabilidad estacional global de Prochlorococcus, que muestra su aumento más pronunciado en abundancia entre los 10◦ C y 15◦ C (Flombaum et al., 2013, 2020). Fenología del picofitoplancton Tabla 3.3: Estimaciones de la variabilidad estacional modelada del fitoplancton. La variabilidad estacional se expresa como el coeficiente de variación con relación a la media anual. Para calcular coeficientes de variación de otros estudios utilizamos los datos de las figuras del ciclo anual extraídos con el progra- ma DigitizeIt. Región Prochlo- Synecho- Fitoplancton Picofito- Nanofito- Microfito- Diato- Clorofila Carbono Latitud Referencia oceánica rococcus coccus picoeucariota plancton plancton plancton meas NPP d NPP d Global 90◦ N-90◦ S 2 5 9 Este estudio 3 6 4 31 30 Hirata et al., 2011 4 4 9 Uitz et al., 2010 52 Dasgupta, Singh y Kafatos, 2009 Ecuatorial 25◦ N-25◦ S 3 4 2 Este estudio 11a Alvain et al., 2008 1 5 9 Uitz et al., 2010 6-3b 5-3b Behrenfeld et al., 2005 Indico N 30◦ N-26◦ S 8 12 8 Este estudio 10 10 Behrenfeld et al., 2005 19 Dasgupta, Singh y Kafatos, 2009 14c Antoine, André y Morel, 1996 Indico S 26◦ S-60◦ S 28 21 22 Este estudio 10 15 9 36 46 Hirata et al., 2011 12 18 Behrenfeld et al., 2005 Pacífico N 30◦ N-60◦ N 41 23 19 Este estudio 14 8 38 42 Hirata et al., 2011 18 58 Cabre et al., 2016 13 Antoine, André y Morel, 1996 21 37 Behrenfeld et al., 2005 ◦ ◦ Pacífico S 26 S-50 S 29 20 23 Este estudio 7 11 7 18 22 Hirata et al., 2011 11 Antoine, André y Morel, 1996 13 22 Behrenfeld et al., 2005 ◦ ◦ Atlántico N 30 N-60 N 34 30 26 Este estudio 15 61 66 Hirata et al., 2011 37 47 80 Uitz et al., 2010 19 Antoine, André y Morel, 1996 33 49 Behrenfeld et al., 2005 Atlantico S 26◦ S-50◦ S 31 21 22 Este estudio 5 14 9 28 32 Hirata et al., 2011 18 Antoine, André y Morel, 1996 20 34 Behrenfeld et al., 2005 a- Pacifico ecuatorial E b- Atlántico y Pacífico ecuatorial, respectivamente c- Índico completo d- NPP Productividad primaria neta 49 50 Capítulo 3 La abundancia de Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota presentó dos picos en función de la temperatura, uno a 30◦ C y el otro a 10◦ C y 8.5◦ C, respectivamente (Flombaum et al., 2020), y en consecuencia, se distribuyeron en regiones con baja variabilidad ambiental como los trópicos y alta variabilidad ambiental como las latitudes medias y altas. Por lo tanto, Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota presentaron una mayor variabilidad estacional que Prochlorococcus, en parte debido a las grandes áreas que dominan en latitudes altas, a pesar de estar presentes en el océano ecuatorial. Por lo tanto, la variabilidad global no necesariamente refleja los cambios estacionales regionales. La menor variabilidad del picofitoplancton se observó en la banda de los 30◦ N-S; sin embargo, los patrones de permanencia de los grupos variaron dentro de las cuencas. Se observó una baja variabilidad temporal (permanencia ≥9 meses) para el picofitoplancton en el Golfo de Bengala (Este estudio). En el golfo, el gran flujo de agua dulce proveniente de las lluvias y el escurrimiento de los ríos estratifican la columna de agua, lo que combinado con una menor mezcla por el viento (Prasanna Kumar et al., 2002) inhibe la surgencia de aguas ricas en nutrientes (McCreary et al., 2009; Prasanna Kumar et al., 2010). Esto permite que la temperatura de la superficie del mar alcance los 28-30◦ C en la delgada capa de mezcla superior (10-30 m), mientras que a 100 m las temperaturas son de ~20◦ C (Vinayachandran, Murty y Ramesh Babu, 2002). Tales condiciones pueden estimular un alto crecimiento del picofitoplancton, ya que todos los grupos responden bien a temperaturas superiores a los 20◦ C (Flombaum et al., 2020). Sin embargo, como Prochlorococcus responde mejor en aguas oligotróficas altamente estables (Bouman et al., 2011; Naik et al., 2011), las áreas de permanencia de Prochlorococcus ≥9 meses fueron más grandes que las de Synechococcus o el fitoplancton picoeucariota, tanto en el golfo como en la zona de aguas cálidas del este del Océano Índico. Otra región de baja variabilidad estacional para el picofitoplancton fue la zona de aguas cálidas del oeste del Pacífico, una zona oligotrófica intensamente estratificada (Cravatte et al., 2009), que es especialmente adecuada en términos de temperatura (superficie >28,5◦ C y ~18◦ C a 150 m, Qin, Zhang y Yin, 2015) para mantener abundancias altas de los grupos del picofitoplancton durante todo el año (Figuras 3.1 y 3.2). Por el contrario, en el Mar Arábigo (océano Índico) se estimó una alta variabilidad estacional para los tres grupos del picofitoplancton vinculada a la variabilidad ambiental (Chndrasekhararao et al., 2018; Longhurst, 2007). La abundancia del picofitoplancton en este mar se reduce durante los monzones debido al enfriamiento provocado por el viento y Fenología del picofitoplancton 51 al aumento de la capa de mezcla (Bemal et al., 2018; Schott y McCreary, 2001), mientras que en los períodos entre monzones (~4 meses/año), las aguas cambian a condiciones estratificadas oligotróficas (McCreary et al., 2009) que favorecen el crecimiento del picofitoplancton (Burkill et al., 1993; Sahay et al., 2017). Por lo tanto, la baja permanencia (≤ 4 meses/año) de las abundancias altas podría ser el resultado de las contrastantes condiciones ambientales del Mar Arábigo. La banda ecuatorial de los océanos Pacífico y Atlántico mostró contrastes de baja y alta varia- bilidad estacional entre los grupos. En el Pacífico oriental, el área de abundancia alta de Prochloro- coccus fue más pequeña que la de Synechococcus o el fitoplancton picoeucariota debido a las aguas más frías advectadas mar adentro desde el sistema de surgencia chileno-peruano (Acha et al., 2015). La respuesta de Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota a temperaturas más frías explica la diferencia en la permanencia con Prochlorococcus, que tiene una menor tasa de crecimiento por debajo de los 15◦ C. En el Océano Atlántico, las áreas de permanencia de Prochlorococcus de ≥5 meses se observa- ron principalmente en el oeste, cerca de América central, en el mar Caribe y dentro del Atlántico N tropical, siguiendo la piscina cálida del hemisferio occidental que se caracteriza por aguas más cálidas que 28,5◦ C (Dandonneau et al., 2004; Wang y Enfield, 2001). El área de abundancia alta de Prochlorococcus mostró una mayor variabilidad estacional al este de la cuenca, donde las aguas frías se extienden desde los sistemas de surgencia en el noroeste de África (Hailegeorgis et al., 2021; Mittelstaedt, 1983). Al igual que en el Pacífico, Synechococcus mostró áreas de permanencia de ≥5 meses mayores que Prochlorococcus al este de la cuenca y al sur y norte del Ecuador, cerca de los sistemas de surgencia. Varios estudios en el Pacífico y el Atlántico tropical encontraron superposi- ciones entre los linajes de cianobacterias (Campbell y Vaulot, 1993; Howard et al., 2017; Malmstrom et al., 2010; Massana, 2011; Partensky et al., 1996), sin embargo, estudios en el Atlántico ecuato- rial detectaron que Synechococcus es más abundante en aguas más frías que Prochlorococcus (Luis Otero-Ferrer et al., 2018; Zubkov et al., 1998, 2000). Otros estudios mostraron que Prochlorococcus es más abundante donde los nutrientes están agotados, mientras que Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota se concentran en regiones con mezcla de aguas profundas y surgencia de nutrientes (Duran, England y Spence, 2020). Por lo tanto, la variabilidad de Prochlorococcus, Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota parece estar conectada con los gradientes de temperatura en las cuen- cas occidental y oriental y las distintas sensibilidades ecológicas entre los grupos, Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota crecen mejor a temperaturas más bajas (Flombaum et al., 2020) y una 52 Capítulo 3 mayor mezcla, mientras que Prochlorococcus se ve favorecida en ambientes oligotróficos (Bouman et al., 2011). La variabilidad estacional del picofitoplancton en las bandas de latitudes altas difirió entre las cuencas norte y sur de los océanos (Tabla 3.3). En el hemisferio sur, Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota mostraron abundancias altas centradas en 45◦ S. En los océanos Índico, Pacífico y Atlántico, este patrón mostró abundancias altas limitadas entre el extremo sur de las giros sub- tropicales y el frente subantártico. En el océano Austral, el frente subantártico puede actuar como una barrera termohalina (Kim y Orsi, 2014) y el crecimiento del fitoplancton puede ser insuficiente para mantener altas abundancias más allá de ~50◦ S debido a la fuerte mezcla de agua por el viento, la reducida exposición a la luz y los efectos de dilución. En el hemisferio norte, las abundancias altas de picofitoplancton estuvieron limitadas por el extremos norte de las giros subtropicales, sin embargo, en este hemisferio Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota presentaron abundancias altas más allá de los 50◦ N (Haverkamp et al., 2009; Paulsen et al., 2016). En el Pacífico N, los modelos estimaron abundancias altas de Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota asociadas a la corriente cálida de Alaska. Sin embargo, las abundancias altas del fitoplancton picoeucariota mostraron una menor estacionalidad cerca de los 60◦ N y alcanzaron latitudes más altas que Syne- chococcus. En el Atlántico Norte, el fitoplancton picoeucariota mostró una gran área de abundancias altas asociadas en parte a las aguas de la corriente del Golfo y su camino hacia el océano Ártico y frente a África occidental, mientras que las abundancias altas de Synechococcus por encima del círculo polar solo se extendieron alrededor de la península escandinava. La extensión de abundan- cias altas del fitoplancton picoeucariota fue aproximadamente la misma en las cuencas del Atlántico N y S, pero el área de permanencia de ≥9 meses fue un 33 % más grande en el Atlántico N. Por lo tanto, la variabilidad ambiental parece haber controlado la diferencia de variabilidad estacional entre Synechococcus y el fitoplancton picoeucariota entre las cuencas norte y sur de los océanos. Las abundancias altas del picofitoplancton también variaron verticalmente. Los grupos del pico- fitoplancton se extendieron (contrajeron) en su distribución vertical durante los meses de primavera (otoño) como se ha observado en otros estudios (Campbell et al., s.f.; Liu et al., 2002; Paulsen et al., 2016; Zubkov et al., 1998). Para todos los grupos de picofitoplancton, los modelos estimaron profundidades medias de abundancias altas más profundas alrededor del Ecuador (Duran, England y Spence, 2020), y más superficiales en latitudes altas. Prochlorococcus puede inhibirse por la luz y, por lo tanto, mostró abundancias altas a profundidades intermedias de 40-60 m cerca del Ecuador. Fenología del picofitoplancton 53 Synechococcus es menos sensible a niveles más altos de luz y, por lo tanto, mostró profundidades más superficiales (20-40 m) (Durand, Olson y Chisholm, 2001; Mella-Flores et al., 2012), mientras que las abundancias del fitoplancton picoeucariota se estimaron en aguas más profundas (50-80 m) asociadas con la posición de la nitraclina. En el Mar Mediterráneo también se observaron profundi- dades mayores para Prochlorococcus y fitoplancton picoeucariota en comparación con Synechococcus (Mena et al., 2019). Por lo tanto, la profundidad media de las abundancias altas de los grupos de picofitoplancton también mostró diferencias en la sensibilidad ecológica. 3.5.1 Supuestos y limitaciones de los modelos de nicho cuantitativos Los modelos de nicho asumen que el ambiente moldea la distribución y abundancia de especies (Peterson, 2013). La fenología del picofitoplancton, además de estar vinculada a la fisiología e in- teracciones biológicas, está estrechamente relacionada con cambios en la irradiación descendente, la temperatura y los nutrientes (Behrenfeld y Boss, 2018). Por lo tanto, combinar modelos de nicho basados en predictores ambientales con datos climatológicos disponibles puede ser apropiado para seguir la fenología global del picofitoplancton en los océanos (Flombaum et al., 2013, 2020). Utiliza- mos modelos de nicho cuantitativos ajustados para distribuciones globales (Flombaum et al., 2013, 2020). Estos modelos se basan en un conjunto de datos global de recuentos de citometría de flujo (Visintini, Martiny y Flombaum, 2021) con datos auxiliares de PAR, temperatura y concentración de nitrato. Se desarrollaron sobre un conjunto de datos consistente con un método común para esti- mar recuentos de células y datos ambientales disponibles. El amplio conjunto de datos incluyó datos de ausencia real que mejoraron las estimaciones de los modelos (Flombaum et al., 2013). Existen alternativas para abordar la fenología global del picofitoplancton basadas en relaciones empíricas de la Chla superficial y/o pigmentos secundarios para estimar la composición de la comunidad de fitoplancton (Hirata et al., 2011; Uitz et al., 2006). Por lo tanto, los modelos de nicho cuantitativos basados en predictores ambientales pueden complementar los esfuerzos de investigación previos y proporcionar una nueva estimación del ciclo fenológico del picofitoplancton. Los modelos cuantitativos de nicho utilizados aquí se centraron en el nicho ecológico realizado, que incluye efectos de interacción entre especies, ya que los modelos se basaron en observaciones in situ sujetas a procesos ascendentes (bottom-up) y descendentes (top-down) (Peterson y Vieglais, 2001). Los modelos de nicho son unidireccionales en concepción porque ignoran la retroalimenta- ción de entidades biológicas, por lo que podrían considerarse como una traducción de predictores 54 Capítulo 3 ambientales seleccionados en datos de abundancia (Peterson, 2013). Sin embargo, el pastoreo puede limitar la biomasa del picofitoplancton o actuar como fuente de presión selectiva. Los experimentos de dilución, aplicados en entornos oligotróficos, mostraron que el microzooplancton y la producción de picofitoplancton estaban estrechamente vinculados en el NO del Índico (Burkill et al., 1993; Reckermann y Veldhuis, 1997), y que en el Atlántico NE subtropical el microozooplancton depre- daba menos a Prochlorococcus que a Synechococcus y al fitoplancton picoeucariota (Baudoux et al., 2007). La infección viral puede favorecer la sucesión de poblaciones resistentes bajo condiciones am- bientales específicas (Avrani et al., 2011). En el Atlántico subtropical, la lisis viral fue un proceso importante que llevó a una alta mortalidad del picofitoplancton (>50 % de pérdida de células), pero fue menos crítico para las cianobacterias (1 a 3 % de eliminación por día) (Baudoux et al., 2007). La competencia interespecífica también puede estructurar la distribución de especies y evitar que las especies dominen entornos adecuados (Peterson, 2013). Los modelos de nicho utilizados aquí se basaron en un gran conjunto de datos que muy probablemente permitió detectar estas interacciones biológicas. Los modelos de nicho cuantitativos identificaron un mínimo local a 20°C en la respuesta de la abundancia de Synechococcus, lo que podría deberse a una relación competitiva con Prochlo- rococcus, que es más abundante a esa temperatura (Flombaum et al., 2013). Por lo tanto, aunque las interacciones biológicas no se incluyen como predictores en los modelos de nicho cuantitativos, están parcialmente abarcadas en el conjunto de datos utilizado. La estratificación vertical también puede afectar la distribución y abundancia del picofitoplanc- ton. En el Mar Mediterráneo, durante el verano, Prochlorococcus y el picofitoplancton eucariota contribuyeron más en el máximo de clorofila profundo, mientras que Synechococcus dominó desde las aguas superficiales hasta la termoclina, donde la intensidad de luz era mayor (Mena et al., 2019). En ese estudio, los cambios en la estructura vertical del picofitoplancton fueron impulsados principalmente por diferencias en la disponibilidad de nutrientes y luz, entre las aguas por encima y por debajo de la termoclina, y se sugirió que los ecotipos de Prochlorococcus adaptados a bajas intensidades de luz pueden haber dominado en las regiones más profundas. Alternativamente, tem- peraturas más altas podrían aumentar las necesidades metabólicas de los pastadores. En el Océano Pacífico N Occidental, la dinámica poblacional del picofitoplancton mostró un mayor pastoreo en la superficie que en el máximo de clorofila profundo, lo que sugiere que las temperaturas más bajas y las diferencias en la composición de los depredadores debido a la estratificación estival podrían reducir la mortalidad por pastoreo en el máximo de clorofila profundo (Guo et al., 2014). Aun- Fenología del picofitoplancton 55 que los efectos de la estratificación no se modelaron explícitamente, están parcialmente incluidos porque las observaciones utilizadas para definir los modelos de nicho se obtuvieron de una amplia distribución nativa expuesta a la estratificación. Los modelos que utilizamos aquí se basaron en conjuntos de datos consistentes derivados de una base de datos de observación y sensores satelitales. Los parámetros de los modelos se probaron para detectar efectos de campañas y tamaño de muestra sin sesgos significativos (Flombaum et al., 2013, 2020). Por lo tanto, los parámetros de los modelos estaban bien definidos para obtener las abun- dancias medias del picofitoplancton. Por otro lado, los predictores pueden afectar las estimaciones de abundancia y distribución. Los conjuntos de datos de variables ambientales de WOA se basan en observaciones de numerosos campañas de investigación, pero el uso de diferentes protocolos puede ser un desafío para la homogeneización y el uso de los datos disponibles. Las brechas en los datos observacionales, el suavizado e interpolación de los datos observados a los niveles de profundidad estándar de WOA pueden aumentar la incertidumbre (Garcia et al., 2013; Locarnini et al., 2013). Además, aunque las climatologías mensuales pueden en parte promediar la variabilidad interanual, los productos satelitales como el PAR pueden incorporar sesgos derivados de la calibración de los sensores, algoritmos de recuperación o desajuste espacial (Bracher et al., 2017; Pahlevan, Sarkar y Franz, 2016). Por lo tanto, es probable que el efecto de la variabilidad ambiental en la abundancia global presentada en la Tabla 3.2 esté subestimado. La elección del mejor modelo y los mejores datos son dos desafíos importantes para los modelos de nicho. En este estudio, utilizamos modelos de nicho cuantitativos basados en redes neuronales y parámetros que utilizaron PAR, temperatura y concentración de nitrato como predictores. Aunque una comparación de ambos métodos no mostró diferencias significativas (Flombaum y Martiny, 2021), agregar predictores como los nutrientes mejoró las estimaciones para los modelos de Pro- chlorococcus y Synechococcus, pero solo en un 2 % (Flombaum et al., 2013). Otros modelos de nicho encontraron que existe margen para mejorar la representación de las abundancias globales al in- cluir reflectancia de detección remota, Chla o radiación ultravioleta B (Agustí et al., 2019; Lange et al., 2018). Otras variables ambientales no consideradas en el conjunto de datos global pueden limitar el poder predictivo de los modelos de nicho utilizados aquí. Compuestos tóxicos, como el cobre, pueden interactuar con el PAR y reducir las tasas de crecimiento de Prochlorococcus, pero con respuestas diversas entre ecotipos (Mann et al., 2002). El pH afecta las tasas de crecimiento de Prochlorococcus y Synechococcus con el potencial de afectar las abundancias globales (Dutkiewicz 56 Capítulo 3 et al., 2015; Fu et al., 2007). Un ensamble de modelos múltiples puede abordar cuál es el mejor modelo para representar la abundancia global, y una mejor comprensión de la biología junto con la disponibilidad de conjuntos de datos globales pueden abordar cuáles son los mejores datos. El picofitoplancton domina una vasta área oceánica con lagunas observacionales en tiempo y espacio, lo que agrega una capa de incertidumbre (Visintini, Martiny y Flombaum, 2020). La adición de nuevas observaciones, especialmente de áreas y estaciones poco representadas, a conjuntos de datos globales utilizados para diseñar modelos de nicho cuantitativos puede mejorar las estimaciones de abundancia del picofitoplancton. La escasez de datos sobre variables ambientales, que pueden ser importantes para comprender de manera integral la distribución del picofitoplancton, limita el diseño de modelos. Por otro lado, esfuerzos coordinados de investigación para crear bases de datos de acceso abierto y consistentes (por ejemplo, WOA, BGC-ARGO, GEOTRACES) sobre la distribución global de nutrientes y elementos traza pueden permitir la evaluación de otras variables ambientales como predictores globales de la abundancia del picofitoplancton en modelos de nicho cuantitativos. 3.6 Conclusión La fenología global del picofitoplancton es una referencia importante en el contexto del cambio climático para comprender las posibles consecuencias de las proyecciones. Las proyecciones que se encuentren dentro de las variaciones del ciclo estacional global podrían aun así tener impactos re- gionales severos. Por otro lado, las proyecciones que exceden la variación estacional global implican condiciones futuras no observadas en el clima actual y resaltan la necesidad de comprender las consecuencias de esos cambios en los ciclos biogeoquímicos globales. La sedimentación de materia orgánica en el océano profundo es un componente relevante del ciclo global del carbono y la con- tribución del picofitoplancton aún está en debate. La representación regional de la fenología del picofitoplancton puede ser útil para comprender qué regiones pueden contribuir al hundimiento del carbono a través de este componente del fitoplancton. Fenología del picofitoplancton 57 3.7 Referencias 3.7.1 Bibliografía Acha, Eduardo Marcelo et al. (2015). Ecological Processes at Marine Fronts. SpringerBriefs in Environmental Science. Cham: Springer International Publishing. isbn: 978-3-319-15478-7. doi: 10.1007/978-3-319-15479-4. url: http://link.springer.com/10.1007/978-3-319-1547 9-4. Agawin, Nona S R, Carlos M Duarte y Susana Agustí (2000). “Nutrient and temperature control of the contribution of picoplankton to phytoplankton biomass and production”. En: Limnology and Oceanography 45.3, págs. 591-600. Agustí, Susana et al. 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PAR: Radiación fotosintéticamente activa. pH: potencial de hidrógeno utilizado para medir la alcalinidad o acidez de una muestra. WOA: Atlas del océano mundial. Terminología Citometría de flujo: tecnología que mediante el uso de un láser y biomarcadores se utiliza para clasificar y determinar el número de células de una muestra de agua. Capítulo 4 Contribución del picofitoplancton marino (Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota) al hundimiento de carbono en el océano global. 69 70 Capítulo 4 4.1 Resumen El hundimiento del carbono orgánico particulado (POC, por sus siglas en inglés) en el océano pro- fundo es un proceso clave del ciclo biogeoquímico del carbono ya que retarda el retorno del CO2 a la atmósfera desde meses a milenios (Le Moigne, 2019; Palevsky y Doney, 2021). El POC que se hunde en la columna de agua incluye células de fitoplancton, material agregado y pélets fecales, y abarca una variedad de tamaños de partícula con varios ordenes de magnitud de diferencia. Sin embargo, el rol del picofitoplancton en el hundimiento de POC ha sido tradicionalmente desestimado por su pequeño tamaño celular a pesar de dominar el bioma más extenso del planeta. Para detectar la señal del picofitoplancton en el POC exportado en una regionalización del océano, combinamos las abundancias medias de los principales componentes del picofitoplancton (Prochlorococcus, Synecho- coccus y fitoplancton picoeucariota) y el flujo POC en el océano mesopelágico. Las abundancias fueron estimadas con sus modelos de nicho (Flombaum et al., 2013, 2020) y las observaciones de POC fueron derivadas de la distribución de partículas de Under Water Video Profilers (UVPs) (Guidi et al., 2008). Los resultados muestran una correlación positiva entre la abundancia máxi- ma de picofitoplancton y la exportación de POC, en la región dominada por las cianobacterias Prochlorococcus y Synechococcus. Esta correlación se intensifica con la profundidad, especialmente para el POC integrado en el rango de partículas de 256 µm a 1290 µm, alcanzando el máximo a 922 m (R = 0, 63, p − valor<0,05). Estos resultados apuntan a rutas alternativas de exportación de POC del picofitoplancton que serían detectables a mayores profundidades de las esperadas tradi- cionalmente para este grupo de pequeño tamaño celular. Un análisis similar con datos de trampas de sedimento, 234 Th y otras tecnologías ópticas de observación de partículas podrían contribuir a ampliar estos resultados sobre el vínculo entre el picofitoplancton y el POC exportado al océano mesopelágico. Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 71 4.2 Introducción El hundimiento del carbono orgánico particulado (POC, por sus siglas en inglés) en el océano pro- fundo es un proceso clave del ciclo biogeoquímico del carbono. Este proceso constituye la bomba biológica y tiene implicancias en el clima ya que controla el retorno del CO2 a la atmósfera, un gas de efecto invernadero (Falkowski, 1994; Sarmiento y Gruber, 2006). En aguas superficiales, el fitoplancton fija el CO2 en presencia de luz produciendo POC, que luego será nuevamente remine- ralizado a CO2 por respiración aeróbica o será exportado al océano profundo. Por esta última vía, la bomba biológica retrasará desde meses a milenios, el retorno del CO2 a la atmósfera (Devries, 2022; Devries, Primeau y Deutsch, 2012; Palevsky y Doney, 2021; Siegel et al., 2023). Por ello, para comprender y predecir cambios ecológicos y climáticos globales es necesario estudiar las rutas de exportación del POC y su alcance en el océano. El POC que se hunde en la columna de agua incluye células de fitoplancton, material agregado y pelets fecales, y abarca una variedad de tamaños de partícula con varios ordenes de magnitud de diferencia. Calcular la profundidad que recorrerán las partículas hasta ser remineralizadas comple- tamente supone todo un desafío ya que ello depende de diversos factores. El tamaño, la composición, porosidad y forma de las partículas, quienes se alimentan de ellas, la velocidad de hundimiento, las tasas de remineralización, agregación y fragmentación, y las condiciones hidrodinámicas son algunas variables que en la columna de agua afectan la atenuación del POC (Figura 4.1, Ecuación 4.1) (Boyd et al., 2019; Briggs, Dall’Olmo y Claustre, 2020; Giering et al., 2020). Y modelar correc- tamente la atenuación del POC es clave para poder entender la bomba biológica y la exportación de carbono al océano profundo (Gloege et al., 2017). Existen diversas aproximaciones a la atenuación del POC en la columna de agua (Cael y Bisson, 2018), como los modelos exponenciales (Marsay et al., 2015), el del balasto (Armstrong et al., 2001), o el más tradicional conocido como la curva de Martin (Ecuación 4.1) Z −b Fz = F100 ( ) (4.1) 100 donde Fz es el flujo a la profundidad de interés, F100 es el flujo a 100 m, Z es la profundidad y b una constante de atenuación (Martin et al., 1987). Pero debido a la complejidad intrínseca de la atenuación de POC y la variabilidad de los procesos implicados (Ver figura 1.3 del capítulo uno) aún no hay una relación estándar que describa el proceso (Cael y Bisson, 2018). 72 Capítulo 4 Figura 4.1: Atenuación del carbono orgánico particulado (POC) en la columna de agua. Flujo POC en función de la profundidad. La curva es un esquema ideal del hundimiento de POC. En general, la mayor parte de la exportación del POC se le atribuye a la bomba biológica gravitacional, es decir, al hundimiento pasivo o gravitacional del conjunto de partículas (Nowic- ki, DeVries y Siegel, 2022). Sin embargo, aún no conocemos con claridad todos los procesos que transportan POC a la zona mesopelágica (<1000 m) (Boyd et al., 2019; Cavan et al., 2019; Le Moigne, 2019) que es donde ocurren la mayor parte de los cambios (Buesseler et al., 2007; Lutz, Dunbar y Caldeira, 2002). Y, nuestro conocimiento sobre los mecanismos de exportación de POC está sesgado a algunos tamaños de partícula (>∼ 50µm) y a unos pocos grupos del fitoplancton (Hood et al., 2006; Puigcorbé, Masqué y Le Moigne, 2020). Por ello, para entender las variaciones y la tendencia del clima del planeta, es necesario que comprendamos los vínculos que existen entre la exportación de POC y otros grupos importantes del fitoplancton. Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 73 La diversidad del fitoplancton regula la productividad en el océano y por lo tanto es una varia- ble fundamental del ciclo global del carbono (Arrigo et al., 1999; Vallina et al., 2014). Los grupos funcionales del fitoplancton tienen regiones de dominancia preferentes y un tamaño celular varia- ble que impactan sobre la transferencia de POC en el océano. Por ejemplo, en altas latitudes las diatomeas han sido vinculadas a la exportación de POC por su gran tamaño celular (10 a 200 µm, Kooistra et al., 2007) y contenido en minerales, que aumentan su densidad y velocidad de hundi- miento (Buesseler et al., 2007; Jin. et al., 2006; Smetacek, 1999). En el caso del picofitoplancton, grupo que domina el océano oligotrófico tropical, el paradigma tradicional sostiene que su aporte a la exportación de POC es insignificante (Le Quere et al., 2005) debido a su pequeño tamaño (0.5-3 µm) (Partensky, Hess y Vaulot, 1999; Vaulot et al., 2008) y densidad celular cercana a la del agua ( ∼ 1,027 gcm−3 , Jin. et al., 2006; Michaels y Silver, 1988; Sitz, 1973). Se cree que el picofitoplancton, formado por Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton pico- eucariota principalmente, es remineralizado con rapidez al quedar suspendido en aguas superficiales por su baja velocidad de hundimiento (Fogg, 1986; Henson, Sanders y Madsen, 2012; Legendre y Le Fevre, 1995; Raven, 1998; Takahashi y Bienfang, 1983) y equilibrio entre su crecimiento y el pastoreo por parte del zooplancton más pequeño (Burkill et al., 1993; Landry, 2009; Reckermann y Veldhuis, 1997; Taniguchi et al., 2014). Sin embargo, evidencia reciente apunta a que el picofitoplancton con- tribuye a la exportación de POC en el océano profundo. En el océano oligotrófico subtropical, se encontró que Synechococcus fue uno de los linajes planctónicos que mejor se correlacionó con el POC exportado a 150 m (Guidi et al., 2016). En el Pacifico NE tropical, se concluyó que las estaciones dominadas por el picoplancton mostraron una mayor eficiencia en la exportación de POC a 500 m en comparación a las dominadas por otros grupos de mayor tamaño celular (Puigcorbé et al., 2015). En el giro subtropical del Pacífico N, se halló que el perfil de lípidos de las partículas del orden de las submicras del océano superficial fue similar al obtenido a 670 m de profundidad (Close et al., 2013). En el Pacífico NO tropical, se encontraron Prochlorococcus viables en profundidades >800 m (Jiao et al., 2014). Dicha evidencia cuestiona el rol que se ha adjudicado al picofitoplancton en la exportación de carbono y motiva la investigación sobre la influencia del picofitoplancton en la bomba biológica. Por ello, para estudiar el impacto de las variaciones del picofitoplancton en la bomba biológica, es central entender el vínculo del picofitoplancton con la exportación de POC en el océano. 74 Capítulo 4 Aún no se ha establecido una metodología estándar para medir el POC exportado en el océano. Nuestra comprensión de este proceso se basa en datos de partículas obtenidos por tecnologías muy distintas como trampas de sedimentos, trazadores de radioisótopos naturales y detección óptica de partículas (Baker et al., 2020). El método tradicional para la medición del POC son las trampas de sedimentos. Estos sistemas capturan las partículas que caen hasta ellas, por un lapso de días o meses, y permiten conocer con precisión la magnitud y composición del material recolectado. Algunos diseños pueden evitar la captura de partículas por advección y preservar la estructura de los agregados en geles de poliacrilamida (Buesseler et al., 2007), otros inclusive permiten la discriminación de partículas por velocidad de hundimiento (Peterson et al., 2005). Por otra parte, tienen características menos deseables que incluyen la perdida de POC por consumo de zooplancton intruso, una resolución temporal baja que impide detectar eventos naturales de menor lapso (Walsh y Gardner, 1992) y una resolución vertical insuficiente para definir con precisión la atenuación del flujo POC (Buesseler et al., 2020). El radioisótopo más utilizado como trazador del hundimiento de POC en el océano es el 234 Th, producto del decaimiento del 238 U (Ceballos-Romero, Buesseler y Villa-Alfageme, 2022). Esta me- todología se basa en el desequilibrio que se genera entre el radioisótopo conservativo padre y su radioisótopo hijo al unirse velozmente a partículas de origen orgánico y hundirse con ellas. Cuan- tificando el desequilibrio entre ambos radioisótopos a cada profundidad y conociendo la relación POC/radioisótopo hijo, se puede estimar la cantidad de POC exportado. Las preguntas que esta metodología puede ayudar a responder dependen de la duración del proceso en estudio y de la vida media que caracteriza a los radioisótopos hijos. Por ejemplo, el 234 Th tiene una vida media de 24.1 días, el 210 Po 138.4 días y el 210 Pb 22.2 años (Maiti et al., 2016). Otras salvedades de esta metodo- logía es que no considera los procesos hidrodinámicos, que pueden ser significativos, y tampoco las variaciones de la relación POC/radioisótopo hijo en la distribución de tamaños de las partículas lo que puede llevar a subestimar la magnitud del POC exportado (Buesseler, 1998; Burd, Jackson y Moran, 2007; Maiti et al., 2016; Richardson, 2019). Entre las tecnologías de detección óptica de partículas, el Underwater Video Profiler (UVP) tiene un gran potencial para detectar la señal del picofitoplancton en el POC exportado. Un UVP es un equipo que al bajar en el océano, ilumina un volumen de agua conocido para tomar fotografías y luego contabilizar las partículas suspendidas y establecer su distribución de tamaños (Figura 4.2) (Picheral et al., 2010). Existen diferentes versiones del equipo, que en conjunto cuentan con un rango Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 75 de detección de partículas que va desde los 90 µm a los 2660 µm. Entre sus ventajas se encuentran la velocidad de descenso del UVP (∼ 1 m s−1 ) que permite tomar imágenes únicas no superpuestas y el análisis automático de la información contenida en las imágenes para estimar la distribución de tamaños. Para calcular la magnitud de POC en cada profundidad, se utiliza el tamaño (diámetro esférico equivalente) y el número de partículas en una relación empírica que relaciona el tamaño de la partícula a contenido de POC (Guidi et al., 2008). Otras ventajas del UVP es la frecuencia de captura de imágenes que permite asociar el equipo a la captura de datos de un CTD (conductividad, temperatura, profundidad) y definir con precisión el perfil de atenuación de POC, y la posibilidad de detectar eventos naturales de corta duración, como los pulsos de productividad primaria. El objetivo de este capítulo es estudiar la contribución del picofitoplancton a la exportación de POC en la zona mesopelágica (200 m a 1000 m) del océano global. Para llevarlo a cabo combinamos abundancias derivadas de los modelos de nicho de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, y la exportación de POC derivada de la distribución de tamaño de partículas obtenida con UVPs. 4.3 Metodología Los datos que utilizamos en este capítulo surgen de 4926 perfiles de observación de partículas en la columna de agua, de una serie de Underwater Video Profilers (UVP) lanzados en el océano entre las fechas 19/06/2008 y 10/12/2016. Los perfiles que utilizamos representan una fracción de la base de datos global de partículas UVP debido a los requerimientos específicos de nuestro análisis. 4.3.1 Observación de partículas: Underwater Video Profiler El UVP es un video perfilador óptico (Figura 4.2) que, al descender a una velocidad de ∼ 1 m s−1 , toma fotografías equidistantes únicas y no superpuestas que permiten caracterizar la columna de agua (Picheral et al., 2010). Las fotografías que toma el UVP se tratan digital y automáticamente para detectar partículas (como pixeles) suspendidas en la columna de agua. Se usa un factor de conversión para obtener un diámetro esférico equivalente para los pixeles de manera de asociar las partículas a una clase de tamaño determinada dentro del set de datos de observación. 76 Capítulo 4 Figura 4.2: Equipo Underwater Video Profiler (UVP). Fotografía de un UVP versión 5 (a), UVP mon- tado en un marco de rosetas (b) y sistema de emisión de luz del UVP (c) sobre el volumen de agua alcan- zado (sector sombreado entre los cilindros celestes en (b) y (c)). Figura tomada de Picheral et al., 2010, gentileza de John Wiley & Sons - Books. 4.3.2 Base de datos de partículas UVP La base de datos UVP reúne los perfiles con el número de partículas por litro observado, agrupadas cada 5 metros hasta en 27 clases de tamaños, desde los 90 µm a los 2660 µm, lo que comprende una diferencia de tres ordenes de magnitud en el tamaño de partículas detectadas. Las observaciones de los perfiles de partículas del set de datos están asociadas a variables ambientales obtenidas con una sonda CTD desde la superficie. La temperatura, salinidad y pro- fundidad es común a todos los perfiles y en algunos también se incluyó la fluorescencia de clorofila y la concentración de nitrato. Para las profundidades en las que faltaron datos de las variables mencionadas, excepto para la clorofila, la base de datos se complementó con datos climatológicos mensuales provenientes de medias estadísticas de temperatura y nitrato, en grillas de 1◦ , del Atlas Mundial del Océano (WOA, por sus siglas en inglés) (Garcia et al., 2013; Levitus et al., 2014; Locarnini et al., 2013). Del mismo modo, cuando la diferencia de temperatura entre la observación y la climatología, para una posición en la columna de agua, fue >6◦ C utilizamos la temperatura media mensual de la climatología para esa profundidad. Las clases de tamaño de las partículas consideradas en esta tesis corresponden a las clases de tamaño comunes a todas las versiones de UVP utilizados en el set de datos (Tabla 4.1). Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 77 Tabla 4.1: Las clases de tamaño comunes a los diferentes UVPs utilizados para obtener las observaciones de partículas del set de datos. Diámetro Extremo Extremo Clase medio (µm) inferior (µm) superior (µm) 1 290 256 <323 2 365 323 <406 3 459 406 <512 4 579 512 <645 5 729 645 <813 6 917 813 <1020 7 1155 1020 <1290 4.3.3 Estimación del flujo POC El flujo F se define como el flujo de masa integrado sobre todos los tamaños de partícula (Ecuación 4.2). Z ∞ F = Np (d).m(d).w(d).dd (4.2) 0 donde, Np es la concentración de partículas, m la masa y w la tasa de hundimiento, en función del tamaño de partícula. La masa de una partícula se puede definir como m = ρ.V , donde ρ es su densidad y V = d3 .π/6 es el volumen cuando consideramos una esfera, y la podemos expresar como m(d) = d3 .ρ.π/6. Si α = ρ.π./6, podemos expresar la masa como m(d) = α.d3 . Por otra parte, según la ley de Stokes la tasa de hundimiento (w) de una partícula la podemos definir como w = d2 .g(ρ − ρo )/(18.υ.ρo ), donde ρo es la densidad del medio circundante, υ la viscosidad cinemática y g la aceleración de la gravedad. Si β = g(ρ − ρo )/(18.υ.ρo ) la tasa de hundimiento sería w(d) = β.d2 y entonces el producto de la masa por la tasa de hundimiento sería m(d).w(d) = α.β.dk o A.dk donde d es el diámetro equivalente de la partícula y A y k son constantes obtenidas empíricamente (Guidi et al., 2008). Luego, podemos calcular el flujo POC como una función del diámetro de la partícula como: D X F = Np .A.dk (4.3) d=1 Donde F es el flujo (mg C m−2 d−1 ), d el diámetro equivalente (µm), y las constantes globales A y k, para obtener el flujo POC, son iguales a 12.5 y 3.81, respectivamente (Ecuación 4.3). Calculamos los flujos POC para las observaciones de las clases de partículas mencionadas en la Tabla 4.1 y para tres clases adicionales que llamamos POC de partículas pequeñas, POC de 78 Capítulo 4 Tabla 4.2: Definición de las clases de tamaño que se utilizaron para estudiar el vínculo entre el flujo POC y el picofitoplancton Diámetro Extremo Extremo Clase POC medio (µm) inferior (µm) superior (µm) 8 Partículas pequeñas 331 256 <406 9 Partículas grandes 848 406 <1290 10 Total 773 256 <1290 partículas grandes y POC total (Tabla 4.2). Estas clases adicionales se obtuvieron al integrar las clases 1 y 2, las clases 3 a 7 y las clases 1 a 7, respectivamente, de la Tabla 4.1. 4.3.4 Selección de perfiles de flujo POC Para obtener los perfiles a estudiar seleccionamos solo aquellos con flujos POC hasta los 100 mg C m−2 d−1 y con al menos tres observaciones entre los 200 m y 1000 m. A continuación, aplicamos una transformación logarítmica al flujo de los perfiles seleccionados. Luego, realizamos una regre- sión de cuadrados mínimos para estimar la pendiente b (coeficiente de atenuación) de cada perfil. Descartamos aquellos perfiles con una pendiente b positiva (perfiles no atenuados) indicativo de procesos dinámicos de mezcla de aguas o pulsos de productividad primaria, ya que estos procesos no eran de interés para esta tesis (Figura 4.3a,b). De este modo, obtuvimos el subset de perfiles con pendiente negativa (Figura 4.4). Posteriormente, obtuvimos el subset de datos (Figura 4.4) formado por los perfiles que tuvieron una pendiente b negativa con p-valor<0.05, para obtener el máximo número de perfiles ideales, es decir, que fueran muy parecidos a una curva de atenuación de flujo teórica similar a la Curva de Martin (Ecuación 4.1, Figura 4.1, Martin et al., 1987) y que brindaran el menor ruido posible al análisis (Figura 4.3c,d). De esta manera obtuvimos tres bases de datos (Tabla 4.3). Los perfiles de flujo POC se suavizaron desde los 100 m de profundidad usando una media móvil con ventana fija de 40 m (es decir, para ocho observaciones) con la función smoothdata de Matlab (MathWorks). Calculamos los flujos POC de cada profundidad (POC obs ) y el flujo POC máximo del perfil (POC máx ) entre los 200 m y 1000 m. También calculamos la distancia relativa al máximo (Di rel) (Ecuación 4.4) para cada observación y el flujo POC relativo al máximo (POC rel) (Ecuación 4.5) como: Di rel = Profundidad obs − Profundidad máx (4.4) Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 79 Figura 4.3: Atenuación de los perfiles de flujo POC derivados de las observaciones de UVPs. Las barras muestran el flujo POC a cada profundidad derivado de observaciones in situ y la línea negra muestra un suavizado del flujo con una ventana de ocho observaciones (40 m). Perfiles con pendiente positiva (a,b) y pendiente negativa (c,d). P OC obs P OC rel = (4.5) P OC máx Si la profundidad de la observación (Profundidad obs ) es más superficial que la profundidad del flujo POC máximo (Profundidad máx ) del perfil Di rel será negativa. Para describir las grillas de 5◦ en términos de flujo POC, se calculó la media del flujo POC máximo de la clase total y su coeficiente de variación como la desviación estándar dividida por la 80 Capítulo 4 Figura 4.4: Diagrama del flujo de trabajo para obtener los perfiles más similares a un perfil ideal. Tabla 4.3: Definición de terminología utilizada para describir las bases de datos usadas para las correla- ciones entre la abundancia del picofitoplancton y el flujo POC derivado de UVPs. Negativa Base de datos Completa Negativa p-valor <0,05 Perfiles con al menos Perfiles de pendiente Pendientes Pendientes negativas tres observaciones negativa y positiva negativas significativas Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 81 media, y se expresó como un porcentaje. 4.3.5 Abundancia del picofitoplancton Para las observaciones de los perfiles UVP en los primeros 200 m de la columna de agua, estimamos la abundancia de los grupos en células mL−1 , usando los modelos de nicho cuantitativos estable- cidos en función de PAR y temperatura para Prochlorococcus y Synechococcus, más nitrato para el picofitoplancton eucariota (Flombaum et al., 2013, 2020). Desestimamos abundancias menores a 1000 células mL−1 para Prochlorococcus y Synechococcus y 500 células mL−1 para fitoplancton picoeucariota. Para cada posición de latitud Se estiman las abundancias Bases de datos y longitud, se obtienen las (células mL-1) de observaciones de PAR, Prochlorococcus, COMPLETA, NEGATIVA, temperatura y nitrato en Synechococcus y fitoplancton NEGATIVA p-valor<0,05. cada profundidad hasta los picoeucariota con sus modelos 200m. de nicho. Se integra la biomasa de los Se estima la biomasa máxima Se estima la biomasa para los grupos a cada profundidad del picofitoplancton de cada grupos del picofitoplancton en para obtener la biomasa del perfil. cada profundidad <200m. picofitoplancton. Se obtiene la clorofila, en la Se estima la profundidad del profundidad del máximo de máximo de biomasa del biomasa del picofitoplancton, picofitoplancton. de las bases de datos. Figura 4.5: Diagrama del flujo de trabajo para obtener el máximo de la biomasa del picofitoplancton de cada perfil, y la clorofila asociada en esa profundidad, para vincular con las observaciones del flujo de carbono Para calcular la biomasa de cada grupo, multiplicamos la abundancia en células mL−1 por un factor de conversión. Los valores de conversión de células a carbono fueron 60 fg C célula−1 , 154 fg C célula−1 y 1319 fg C célula−1 para Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeuca- riota (Buitenhuis et al., 2012). Para obtener la contribución del picofitoplancton como conjunto, integramos las biomasas de los tres grupos para cada profundidad en 25 capas hasta los 200 m. A 82 Capítulo 4 continuación, buscamos la magnitud donde la integral fue máxima para cada perfil y su profun- didad. Una vez obtenida la profundidad del máximo de biomasa extrajimos también el valor de clorofila para la capa y el perfil (Figura 4.5). 4.3.6 Regionalización del océano Se calculó la contribución porcentual de cada grupo a la biomasa de picofitoplancton para cada grilla de 1◦ considerando como máximo 25 capas hasta los 200 m de profundidad. La grilla de 1◦ se definió como dominada por uno o más grupos cuando 1) al menos una de sus capas estuvo por encima del octavo décil de contribución y 2) cumple el criterio anterior durante al menos ≥ 7 meses en el año. La región identificada como Pro-Syn esta formada por las grillas que cumplen ambos criterios tanto para Prochlorococcus como para Synechococcus. En el caso de las zonas identificadas como SinDom, no se cumplieron los criterios de contribución de biomasa y/o de permanencia de los grupos principales del picofitoplancton en ninguna de las capas. 4.3.7 Correlaciones entre el picofitoplancton y el flujo POC Analizamos la correlación no paramétrica de Spearman entre el máximo de la biomasa del picofito- plancton y el flujo POC para los perfiles de las tres bases de datos (Tabla 4.3). También analizamos la correlación entre las mismas variables con la base de datos negativa con p-valor<0,05, en la región que dominan las cianobacterias Prochlorococcus y Synechococcus (Pro-Syn), descartando las observaciones de flujo POC con Direl negativa (Ecuación 4.4) y los perfiles con menos de tres obser- vaciones entre la profundidad del flujo POC máximo y los 1000 m. En todos los casos estudiamos las profundidades en las que se contaba con observaciones de diez o más perfiles. 4.3.8 Perfiles medios del flujo POC Los perfiles medios del flujo POC se obtuvieron para el conjunto de perfiles pertenecientes a la misma región. El valor medio se obtuvo como la media de las observaciones del conjunto de perfiles correspondientes a la misma profundidad y la incertidumbre como el desvío estándar. Para obtener el porcentaje de decaimiento, utilizamos las observaciones por debajo del flujo POC máximo de cada perfil (Ecuación 4.5). Los perfiles medios de decaimiento (magnitud y fracción) se describen con un suavizado de ventana fija de 40m (ocho observaciones). Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 83 4.4 Resultados 4.4.1 Características de la base de datos de UVP La distribución geográfica de los 4926 perfiles del set de datos fue heterogénea. El 75 % de los perfiles fueron lanzados en el hemisferio norte (Figura 4.6a). En el océano Atlántico y Pacífico se lanzaron el 29 % y 21 %, respectivamente. Las aguas del Índico y del océano cercano a la Antártida solo agruparon el 4 % y 1 % de los perfiles, respectivamente (Figura 4.6a). Entre las latitudes 30N-S se lanzaron 2138 perfiles (Figura 4.6b). Figura 4.6: Descripción de la base de datos de perfiles UVP. Distribución espacial del número de perfiles (a), distribución latitudinal del número de perfiles (b), distribución espacial de los perfiles según profun- didad (c), distribución del número de perfiles por profundidad (d), distribución espacial de los perfiles por trimestre y hemisferio (e) y distribución mensual de perfiles por hemisferio (f). Los hemisferios norte y sur se indican como H. norte y H. sur, respectivamente. Los mapas se describen en grillas de 5◦ de longitud por 5◦ de latitud. 84 Capítulo 4 En el 74 % de las grillas se observa una moda de profundidad máxima ≤1.000m (Figura 4.6c). Y del total de los perfiles de la base de datos, 3.203 no superaron los 1000 m de profundidad (Figura 4.6d). El 63 % de las grillas fueron más observadas en trimestres cálidos (Figura 4.6e). Julio fue el mes en que más perfiles (n=731) se lanzaron en el hemisferio norte (HN), mientras que en el hemisferio sur (HS) fue en febrero (n=219). Enero (n=43) y junio (n=18) fueron los meses en que menos se observó la columna de agua en el HN y HS, respectivamente (Figura 4.6f). 4.4.2 Distribución del flujo POC Para el flujo POC total (Tabla 4.2), el 59 % de las grillas estudiadas mostró un flujo máximo medio <10 mg C m−2 d−1 (Figura 4.7a). En general, las grillas con mayores valores de flujo mostraron mayor variabilidad (Figura 4.7b). El flujo máximo fue ≤5 mg C m−2 d−1 para 2.243 perfiles (Figura 4.7c). La profundidad media del flujo máximo se ubicó a <1.000 m para el 83 % de las grillas (Figura 4.7d). En general, las grillas que mostraron la mayor variabilidad fueron aquellas donde la profundidad media del flujo máximo fue mayor (Figura 4.7e). Para 1841 perfiles la profundidad del flujo POC máximo no superó los 250 m (Figura 4.7f). El análisis latitudinal del flujo medio del POC total a 207,5 m mostró el mínimo en 58◦ N (2,16 ± 1,50 mg C m−2 d−1 ) y el máximo en 58◦ S (9,90 ± 1,25 mg C m−2 d−1 ), mientras que a 597,5 m el mínimo se ubicó en 83◦ N y el máximo a 47◦ N (1,95 ± 1,33 mg C m−2 d−1 y 7,47 ± 10,23 mg C m−2 d−1 , respectivamente) (Figura 4.8). La media del flujo POC para las partículas de mayor diámetro medio (1155 µm, clase 7) fue 6 veces mayor que para las partículas de menor diámetro medio (290 µm, clase 1) a 207,5 m y a 597,5 m (Figura 4.9a,b). El análisis de la distribución de flujo POC a diferentes profundidades mostró que la media del flujo POC para partículas de 1155 µm a 207,5 m fue 18 % mayor que a 997,5 m, mientras que para partículas de 290 µm el flujo POC a 207,5 m fue 24 % mayor que a 997,5 m (Figura 4.10a,b). Integramos el flujo POC entre distintos tamaños de partículas en dos profundidades (Tabla 4.4). Para representar el flujo POC de partículas pequeñas y el POC de partículas grandes seleccionamos dos flujos que en conjunto cubrieran el rango completo de los tamaños comunes de las versiones de UVP. En la figura 4.11 mostramos el flujo POC de acuerdo al diámetro medio de las partículas que clasificamos como pequeñas (331 µm, clase 8) y grandes (848 µm, clase 9) y, además, el POC Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono Figura 4.7: Descripción de la base de datos de perfiles UVP para el flujo máximo de carbono y su profundidad. Magnitud promedio del flujo máximo de POC (a), coeficiente de variación del flujo máximo de POC (b), flujo máximo de carbono por rango de magnitud (c), profundidad promedio del flujo máxi- mo de POC (d), coeficiente de variación de la profundidad del flujo máximo de POC (e) y flujo máximo de carbono por rango de profundidad (f). Los ma- pas se describen en grillas de 5◦ de longitud por 5◦ de latitud 85 86 Capítulo 4 Figura 4.8: Variación latitudinal del flujo POC en la columna de agua. Media ± desvío del flujo POC a 207,5 m (linea y sombreado celeste) y a 597,5 m (linea negra y sombreado gris) Figura 4.9: Distribución del flujo POC para clases de partículas comunes a las versiones de UVP uti- lizados en la base de datos. La marca central de cada caja en la parte inferior muestra la mediana y los extremos anterior y posterior los percentiles 25 y 75 para cada distribución. Los bigotes alcanzan los datos con valores típicos. Flujo POC a 207,5 m (a) y a 597,5 m (b) Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 87 Figura 4.10: Distribución del flujo POC por profundidades para los perfiles de la base de datos UVP. La marca central de cada caja en la parte inferior muestra la mediana y los extremos anterior y posterior los percentiles 25 y 75 para cada distribución. Los bigotes alcanzan los datos con valores típicos. Flujo POC para partículas de diámetro medio de 290 µm (a) y de 1155 µm (b) 88 Capítulo 4 Tabla 4.4: Flujo POC integrado para una variedad de clases de partículas. Media y desvío estándar (µ±ds) del flujo POC a 207,5 m y a 597,5 m. Se indican con negrita los diámetros medios de los flujos POC total, de partículas pequeñas y de partículas grandes, respectivamente. Flujo POC Flujo POC Diámetro Extremo Extremo 207,5 m 597,5 m medio inferior superior (mg C m−2 d−1 ) (mg C m−2 d−1 ) (µm) (µm) (µm) µ ds µ ds 773 256 <1290 4,34 7,08 3,59 6,13 638 256 <1020 3,15 4,83 2,73 4,56 535 256 <813 2,30 3,36 2,06 3,51 451 256 <645 1,61 2,22 1,51 2,69 384 256 <512 1,02 1,32 1,01 1,91 331 256 <406 0,62 0,73 0,62 1,21 807 323 <1290 4,07 6,89 3,31 5,77 672 323 <1020 2,89 4,61 2,45 4,12 568 323 <813 2,03 3,12 1,78 3,01 484 323 <645 1,34 1,95 1,23 2,13 418 323 <512 0,75 1,05 0,73 1,29 848 406 <1290 3,72 6,57 2,97 5,37 713 406 <1020 2,53 4,25 2,11 3,66 610 406 <813 1,68 2,73 1,44 2,50 526 406 <645 0,99 1,54 0,89 1,59 901 512 <1290 3,32 6,10 2,58 4,87 766 512 <1020 2,13 3,73 1,73 3,08 663 512 <813 1,28 2,17 1,06 1,84 968 645 <1290 2,73 5,28 2,08 4,19 833 645 <1020 1,54 2,86 1,22 2,32 1052 813 <1290 2,04 4,14 1,53 3,28 total (773 µm, clase 10) de la serie de integrales de la Tabla 4.4. El flujo POC de partículas grandes a 207,5 m representó el 86 % del POC total y el 83 % a 597,5 m. El flujo POC de partículas pequeñas mostró medias de 0,62 mg C m−2 d−1 para los 207,5 m y los 597,5 m, con aumento del desvío a mayor profundidad (±0,73 mg C m−2 d−1 y ±1,21 mg C m−2 d−1 , respectivamente) (Figura 4.11a,b). Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 89 Figura 4.11: Distribución del flujo POC integrado entre distintos tamaños de partícula. La marca central de cada caja en la parte inferior muestra la mediana y los extremos anterior y posterior los percentiles 25 y 75 para cada distribución. Los bigotes alcanzan los datos con valores típicos. Flujo POC a 207,5 m (a) y a 597,5 m (b). 90 Capítulo 4 Al analizar la distribución de flujo POC por profundidad, encontramos que todas las fracciones disminuyen su valor medio en relación a las capas de agua superiores (Figura 4.12a, b, c). Especí- ficamente a los 997,5 m la fracción de partículas pequeña disminuyó su valor medio en un 19 %, la fracción grande en un 31 % y la total un 29 % en relación a la capa de agua de 207,5 m. Figura 4.12: Distribución del flujo POC para tres tamaños de partícula en distintas profundidades. La marca central de cada caja en la parte inferior muestra la mediana y los extremos anterior y posterior los percentiles 25 y 75 para cada distribución. Los bigotes alcanzan los datos con valores típicos. Flujo POC para partículas pequeñas y grandes diámetro medio de 331µm (a) y de 848 µm (b) y POC total (c). Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 91 4.4.3 Características de los perfiles de flujo POC Un total de 856 perfiles, con valores de flujo POC total <100mg C m−2 d−1 y al menos tres observaciones desde los 207,5 m a los 997,5 m, superaron el control de calidad. La pendiente del flujo POC de estos perfiles mostró un rango entre 10,15 y -30,71 (dato fuera de la escala de la figura) y una media de -1,06 ± 2,1 (Figura 4.13). La distribución de la pendiente de los perfiles mostró que el 74 % de los mismos tuvieron una pendiente negativa, con media y desvío de -1,95 ± 1,92, mientras que aquellos perfiles negativos, con p-valor<0.05, presentaron media y desvío menores (-2,08 ± 1,52, n=512). Figura 4.13: Distribución del valor de la pendiente de la curva de hundimiento del flujo POC según una subselección de la base de datos UVP. En el panel inferior, la marca central de cada caja muestra la me- diana y los extremos anterior y posterior los percentiles 25 y 75 para cada distribución. Los bigotes alcan- zan los datos con valores típicos. Cuando analizamos la correlación entre las biomasas de los grupos del picofitoplancton y su biomasa integrada con el flujo POC de distintos tamaños de partícula hallamos correlaciones dé- biles. Al analizar las correlaciones entre la biomasa de Prochlorococcus y el flujo POC, hallamos correlaciones débiles con un rango de variación entre -0.2 a 0.2 para las tres bases de datos analiza- das (completa, perfiles negativos y perfiles negativos con menos ruido), pero observamos un patrón. Las correlaciones negativas se dieron en general con las profundidades <508 m, mientras que las correlaciones positivas se dieron en profundidades >508 m (Figura 4.14 a,b,c). Para la base de datos completa y la negativa la biomasa máxima de Synechococcus con el flujo POC muestra un patrón de correlaciones positivas en aguas <508m (Figura 4.14 d,e) y correlaciones sin un patrón claro en la base de datos de menor ruido (Figura 4.14 d,e). El mismo análisis con la Capítulo 4 Figura 4.14: Correlación de Spearman entre la biomasa máxima del picofitoplancton y el flujo POC de distintos tamaños de partícula para las bases de datos completa (a,d,g,j), negativa (b,e,h,k) y negativa con p-valor<0.05 (c,f,i,l). Las correlaciones significativas se resaltan con recuadros negros. La línea punteada indica las correlaciones correspondientes al flujo POC total. 92 Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 93 biomasa de fitoplancton picoeucariota, muestra un patrón con correlaciones mayormente positivas en la sección media de la columna de agua (308m a 508m) y correlaciones negativas en aguas superficiales y profundas (Figura 4.14 g,h,i). Por último, estudiamos las correlaciones entre una variable que contuviera a los tres grupos y el flujo POC. Para la biomasa máxima de picofitoplancton, notamos un patrón para las bases de datos completa y de perfiles negativos con correlaciones positivas en aguas <508m (Figura 4.14 g,h) y correlaciones negativas en aguas >508m (Figura 4.14 j,k). Mientras que cuando repetimos el análisis para los perfiles con menor ruido (perfiles negativos significativos) las correlaciones fueron débiles y el patrón desapareció (Figura 4.14 l). Resolvimos estudiar una regionalización del océano para poder reducir el ruido de otros compo- nentes importantes del fitoplancton en el flujo POC de los perfiles analizados. La región sin domi- nancia del picofitoplancton (SinDom) alcanzó una extensión de 2,8x108 Km2 e incorporó latitudes subpolares, polares y unas zonas de transición entre regiones dominadas por diferentes grupos de picofitoplancton. La región dominada por las cianobacterias Prochlorococcus y Synechococcus (Pro- Syn) se localizó entre las latitudes 30◦ N-S. Esta región cubrió una superficie equivalente al 35 % de la región SinDom y 2,6x107 Km2 más que la tercer región en extensión denominada Syn-Peuk (Figura 4.15). Figura 4.15: Distribución de los perfiles en una regionalización del océano según la dominancia de los principales grupos de picofitoplancton: Prochlorococcus (Pro), Synechococcus (Syn), picofitoplancton euca- riota (Peuk) y sus combinaciones. Las regiones identificadas como SinDom no alcanzaron los criterios de contribución para los grupos del picofitoplancton considerados. 94 Capítulo 4 Analizamos la correlación entre la biomasa máxima del picofitoplancton y el flujo POC de partículas pequeñas, grandes y de POC total, respectivamente, para perfiles pertenecientes a la región dominada por Prochlorococcus y Synechococcus (Pro-Syn) (Figura 4.16). Las correlaciones entre la biomasa y el POC de partículas pequeñas en el 35 % de las profundidades analizadas fueron positivas y significativas con máximo de 0,49 a >900 m (Figura 4.16 a), mientras que entre los 600 m y 800 m fueron negativas y débiles (R=-0.27) (Figura 4.16 a). La correlación del picofitoplancton con el POC de partículas grandes fue positiva (media de 0,40) y significativa en el 51 % de las profundidades analizadas, con mínimo a 632m y máximo (R=0,64) a los 982 m (Figura 4.16 b). Con el flujo POC total la correlación fue positiva y significativa en dos tercios de las capas analizadas y máxima (R=0,63) a los 922 m (Figura 4.16 c). El número de perfiles por capa se indica en la figura suplementaria 6.3. Estudiamos la correlación entre el flujo POC y la clorofila en la profundidad que se estimó la biomasa máxima del picofitoplancton con los modelos de nicho de sus componentes principales. El análisis para la fracción del flujo POC de partículas pequeñas mostró una tendencia positiva con la profundidad, con correlaciones negativas desde los 207,5 m hasta los 500 m y entre 600 m y 800 m y correlaciones positivas entre los 800 m y 1000 m. En este análisis sólo un 9 % de las profundidades mostraron correlaciones significativas todas ellas negativas (Figura 4.16 d). La clorofila y el flujo POC de partículas grandes mostraron correlaciones positivas a profundidades >400 m, significativas en el 13 % de las capas analizadas y máximo (R=0,57) a 982 m (Figura 4.16 e). El análisis con el flujo POC total mostró una tendencia positiva con la profundidad, con correlaciones relativamente cercanas a 0 en las capas más superficiales (<400 m) y máximo a 927,5 m (R=0.71), y correlaciones significativas en un 38 % de las profundidades analizadas (Figura 4.16 f). Los perfiles de magnitud media del flujo POC en la región dominada por Prochlorococcus y Synechococcus mostraron un comportamiento de atenuación similar, pero con casi un orden de magnitud de diferencia entre el POC de partículas pequeñas y los de las partículas grandes y total (Figura 4.17 a). En general, la variabilidad del POC de las pequeñas aumentó con la profundidad, lo que puede sugerir la fragmentación y remineralización de partículas más grandes y lábiles que muestran una reducción de su desvío estándar, en especial, a profundidades >700 m (Figura 4.17 a). El flujo POC relativo al máximo para partículas pequeñas y grandes se atenuó en torno a un 50 % a los 500 m y 300 m, respectivamente, y en torno a los 400 m para el POC total (Figura 4.17 Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 95 Figura 4.16: Correlación de Spearman entre la biomasa del picofitoplancton y el flujo POC, para los per- files de la región dominada por las cianobacterias (Pro-Syn) de la base de datos negativa con p-valor<0,05. Correlación (R) entre el máximo de biomasa del picofitoplancton del océano superficial (<200 m) y el flujo POC en el océano mesopelágico (a,b,c), y la correlación entre la clorofila (Chla), en la profundidad del má- ximo de biomasa del picofitoplancton, y el flujo POC en el océano mesopelágico (d,e,f). Las correlaciones significativas con p-valor<0,05 se resaltan en círculos negros b). 96 Capítulo 4 Figura 4.17: Atenuación media del flujo POC en la región dominada por cianobacterias. Perfiles medios de los flujos POC total (negro), POC de partículas pequeñas (colorado) y POC de partículas grandes (ce- leste) por profundidad en la región Pro-Syn. Magnitud media del flujo POC (a) y fracción del flujo POC relativo al máximo expresado como porcentaje (b). Las áreas sombreadas representan el desvío estándar para cada flujo POC. Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 97 4.5 Discusión El objetivo de este capítulo fue detectar la señal del picofitoplancton en el POC exportado a la zona mesopelágica en el océano global. Estudios recientes han señalado la importancia del picofi- toplancton en la exportación de POC, especialmente, en el océano oligotrófico donde este grupo domina la productividad primaria (Guidi et al., 2016; Richardson y Jackson, 2007). 4.5.1 Complejidad del análisis Estudiar la contribución del picofitoplancton a la exportación de POC en una escala global supone todo un desafío, ya que incorporar regiones donde este grupo no presenta altas abundancias puede provocar que la señal de su contribución quede opacada por la de otros grupos. En el mismo sentido, establecer que variable del picofitoplancton (biomasa acumulada, biomasa máxima, relación de grupos dominantes, relación de biomasas, biomasa por encima de un umbral, etc) muestra una señal con el POC en profundidad aumenta la complejidad del análisis. Otra variable que dificulta la utilización de todos los perfiles es la temporada de muestreo de la columna de agua (Figuras suplementarias 6.1 y 6.2), dado que los grupos fitoplactónicos están sujetos a un ciclo anual con mínimos de abundancia que pueden dificultar encontrar una señal (Visintini y Flombaum, 2022). Durante su hundimiento en la columna de agua las partículas sufren cambios debido a distintos procesos. La agregación, la fragmentación y la remineralización son algunos de los procesos que afectan el tamaño de las partículas y la profundidad final que alcanzarán antes de ser reminerali- zadas completamente. Estos procesos no siempre actúan en la misma dirección y uno de los efectos que pueden producir es ensuciar la señal de contribución del picofitoplancton al incorporar ruido a la curva de atenuación del POC. Por ejemplo, la agregación contribuye a aumentar el tamaño de las partículas y la fragmentación a disminuirlo. Una partícula grande puede tener una velocidad de hundimiento rápida, a su vez esa alta velocidad puede provocar la fragmentación de la partícula por rozamiento y romperla en partículas pequeñas disminuyendo su velocidad. Pero en el campo, la velocidad de hundimiento no solo esta afectada por la hidrodinámica sino también por la com- posición, estructura y densidad de los agregados lo que complica las estimaciones de hundimiento (Iversen y Lampitt, 2020). Otro ejemplo involucra a los predadores como los protistas heterótrofos y el zooplancton, que al alimentarse pueden fragmentar los agregados y a su vez compactarlos en agregados más densos al digerirlos (Dilling y Alldredge, 2000; Iversen y Poulsen, 2007; Laget et al., 98 Capítulo 4 2024; Poulsen et al., 2011). Así una partícula que inició su viaje al océano profundo desde la capa más superficial con un tamaño Ta , en la siguiente capa puede estar caracterizada por un tamaño Ta+1 o Ta−1 . Más aún, existe una variedad de tamaños de partícula en el océano y la selección del tamaño a estudiar queda limitada por la tecnología con la que se observó la columna de agua. Y para estudiar las rutas potenciales de hundimiento del POC es necesario usar parametrizaciones que nos permitan aproximar lo mejor posible su atenuación (Cael y Bisson, 2018). Así, la selección de un método que describa de alguna manera la atenuación del set de datos incorpora un nuevo desafío. Resolvimos abordar estas dificultades desestimando las observaciones entre 200 m y 1000 m que estuvieran por encima del máximo de POC de cada perfil y utilizar una regresión de cuadrados mínimos, sobre la transformada logarítmica del flujo POC, para encontrar los perfiles con menor ruido y más parecidos a una curva de atenuación ideal. Esto nos permitió estudiar cada profundidad entre 200 m y 1000 m en la que tuviéramos observaciones de al menos diez perfiles, eliminando la dificultad de encontrar una profundidad específica del océano mesopelágico en la que se detecta una señal con el picofitoplancton. Por último, el desarrollo del análisis nos guió a estudiar la señal en zonas en donde la abundancia de las cianobacterias es alta durante la mayor parte del año. Aquí, examinamos la conexión entre el picofitoplancton y POC en el océano mesopelágico en la región donde encontramos simultáneamente a Prochlorococcus y Synechococcus en su mas alta con- centración global (percentil 80) durante la mayor parte del año (≥ 7 meses) (Visintini y Flombaum, 2022). Utilizamos la biomasa máxima del picofitoplancton, integrando las abundancias medias de los grupos Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota según las estimaciones de abundancia de sus modelos de nicho (Flombaum et al., 2013, 2020), y la exportación de POC en profundidad derivada de la distribución del tamaño de partículas de perfiles UVP (Guidi et al., 2008). Encontramos correlaciones estadísticamente significativas entre el picofitoplancton de la capa eufótica y el POC exportado en profundidad. Vimos que a medida que aumenta el máximo de biomasa, aumenta la exportación de POC y que esta correlación se hace más fuerte con la profun- didad. Y, si bien la señal entre la biomasa máxima del picofitoplancton y la exportación de POC en la región dominada por las cianobacterias podría tratarse de una covarianza de las variables, existe evidencia que apunta a que el picofitoplancton contribuye a la exportación de carbono en el océano mesopelágico. Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 99 4.5.2 Aumento del tamaño de las partículas y agregación Los procesos de agregación de partículas han sido señalados como posibles mecanismos de hun- dimiento del picofitoplancton a aguas profundas (Lomas y Moran, 2011; Richardson y Jackson, 2007). Según la ley de Stokes, la velocidad es proporcional al cuadrado del radio de la partícula, por ende, una partícula suspendida en el océano podría hundirse más rápido si aumentara su ta- maño (Tabla 4.5). Un fenómeno usual y constante que aumenta el tamaño de las partículas es la coagulación (Jackson, Waite y Boyd, 2005). Para que este proceso se inicie, el factor primordial es el encuentro de las partículas (McCave, 1984). La tasa de encuentro aumenta con la concentración de partículas, pero la eficiencia de coagulación (i.e: formación de agregados) depende de procesos adicionales. Entre ellos podemos mencionar tres mecanismos físicos el movimiento browniano, la cizalla y el hundimiento diferencial (McCave, 1984). El movimiento browniano, el recorrido aleatorio de las partículas suspendidas, domina la tasa de encuentro de partículas en aguas de baja turbulencia, desde el orden de las submicras hasta <1-2µm, y puede aumentar el tamaño a unos pocos micrómetros (Jackson, 1990; McCave, 1984). La agregación en este rango de tamaños es un paso importante en la transformación del material disuelto al particulado (Chin, Orellana y Verdugo, 1998; Engel et al., 2004). La mixotrofía en algunos picoeucariotas puede mejorar esta transferencia al permitir capturar bacterias y otros pequeños organismos, lo que facilita el flujo de energía hacia los niveles tróficos superiores (Zubkov y Tarran, 2008). Y, se ha reportado que Prochlorococcus y Synechococcus, junto con bacterias heterótrofas, han sido eficientemente depredadas por cepas mixótrofas del Pacífico Norte (Dong et al., 2024). La cizalla, es causada por flujos de agua que se desplazan en sentidos opuestos, generalmente varía en la columna de agua y es más turbulenta en aguas superficiales. Según la magnitud del flujo turbulento, la cizalla puede aumentar la frecuencia de encuentro de partículas >2-8µm (McCave, 1984). El hundimiento diferencial de las partículas puede crear agregados de mayor tamaño cuando estas colisionan con otra partícula en una misma trayectoria, cuando la más veloz alcanza a la más lenta. Algunos modelos apuntan a que la coagulación es el principal mecanismo por el cual el POC se hunde en la columna de agua (Jackson, 1990; Jackson, Waite y Boyd, 2005). Estos modelos señalan que la concentración de partículas controla la tasa de coagulación, aunque de manera no lineal. Las simulaciones de afloramientos de algas indican que al alcanzarse una concentración crítica de partículas la tasa de agregación aumenta de forma significativa, resultando en un equilibrio entre la generación de nuevas partículas por división celular y el hundimiento masivo de agregados de mayor 100 Capítulo 4 tamaño (Jackson, Waite y Boyd, 2005). Otros estudios ponen en duda la relación entre el tamaño y la velocidad de hundimiento en el campo e indican que la composición, estructura y densidad de los agregados complican las estimaciones de velocidad de hundimiento (Iversen y Lampitt, 2020). No obstante, siguiendo la lógica de los estudios de Jackson et al. citados, parece razonable que la señal entre el picofitoplancton y el POC en profundidad que hemos encontrado en este estudio, se manifieste con la biomasa máxima. En la región dominada por cianobacterias, las profundidades donde se halla la biomasa máxima del picofitoplancton son zonas de máximas concentraciones de células pequeñas (0,5 µm - <3 µm, Vaulot et al., 2008), con tasas de división celular que podrían favorecer la formación de cantidades importantes de agregados (0,23 - 0,9 d−1 , Al-Otaibi, García y Morán, 2021; Ribalet et al., 2015; Worden, Nolan y Palenik, 2004) y producir partículas de hundimiento veloz mediante los mecanismos antes mencionados. 4.5.3 Adhesión de las partículas: agregación mediada por exopolímeros La producción de exopolímeros fitoplanctónicos o bacterianos pueden aumentar el tamaño de los agregados y favorecer su estabilidad al promover la adhesión de las partículas (Alldredge y Silver, 1988). La producción de estos componentes modifica la carga superficial y las propiedades polimé- ricas de las superficies promoviendo la adhesión inicial y la agregación (Harimawan y Ting, 2016; Verdugo et al., 2004). En altas abundancias de fitoplancton, la formación de polímeros puede ser una ruta importante para convertir carbono disuelto a POC al crear sitios activos para la agregación y sedimentación rápida de partículas (Engel et al., 2004; Verdugo et al., 2004). En experimentos de mesocosmos con afloramientos de una especie productora de polisacáridos (Emiliana huxleyi), se estimó una transferencia del 30 % de carbono disuelto a POC (Engel et al., 2004). Cultivos de laboratorio con una comunidad nativa tropical del Índico E, mostraron que el picofitoplancton fue el grupo dominante en el desarrollo de biofilms contribuyendo >60 % en los primeros estadios (Mitbavkar et al., 2012). Cruz et al. observaron exopolímeros transparentes (TEP, por sus siglas en inglés) y agregados >100µm en cultivos xénicos y axénicos de Synechococcus y xénicos de Prochlo- rococcus (Cruz y Neuer, 2019). Estos autores también evaluaron la agregación en una comunidad natural del Mar de los Sargazos dominada por picofitoplancton y comprobaron que la formación de agregados ocurrió en presencia de un mineral de sílice (caolinita) y con altas abundancias es- tacionales de Synechococcus, pero no de Prochlorococcus. Otros estudios, en el océano Atlántico, han reportado que agregados marinos >400µm a 300 m de profundidad concentraron entre 15.000 Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 101 y 2.500.000 veces más cianobacterias del tipo de Synechococcus que el agua circundante (Lampitt et al., 1993) y entre 26.000 y 66.000 veces a 4500 m de profundidad (Lochte y Turley, 1988). La presencia de TEP es muy importante para la producción de agregados. El máximo de estas partículas se ha detectado en afloramientos de fitoplancton, quien parece ser el principal productor (Passow, 2002). Pero también puede producirse abioticamente a través de los exudados de mucus que se desprenden de la superficie de células activas y moribundas de bacterias y fitoplancton (Turner, 2015). Como se sugirió que la concentración de exopolímeros esta vinculada a la presencia de fitoplancton (Passow, 2002), resulta lógico pensar que los sitios de máximos de biomasa del picofitoplancton podrían ser zonas que promoverían la adhesión de partículas por esta ruta, no sólo por una mayor frecuencia de encuentro entre partículas sino también por aumentar la eficiencia de coagulación como consecuencia de un aumento del pegoteo por exudación de macromoléculas y formación de TEP. 4.5.4 Barreras a la degradación de las partículas: sustancias extracelulares La producción de sustancias extracelulares puede actuar como una barrera contra los agentes de degradación y condiciones ambientales desfavorables (Harimawan y Ting, 2016; Verdugo et al., 2004). Alcolombri et al. observaron que la tasa de degradación biológica de las partículas depende de la velocidad de hundimiento (Alcolombri et al., 2021). Ellos registraron que al aumentar la velocidad de las partículas hasta los 8 m d−1 la tasa de degradación aumentó. Los autores explicaron que este fenómeno fue el resultado de la cizalla que se provoca cuando las partículas se hunden más rápido y se remueven oligómeros de la superficie, lo que permite que agentes de degradación alcancen los sitos activos. Asimismo, otro estudio reciente reportó que algunas bacterias heterotróficas se benefician más de las velocidades medias y altas (10 m d−1 y 100 m d−1 ) para navegar la capa límite de las partículas y colonizarlas (Borer et al., 2023). Por otra parte, en un estudio de mesocosmos en el Atlántico subtropical, se reportó que los agregados con velocidades <24 m d−1 presentaban tasas de respiración más altas y variables, y señalaron que posiblemente se debería a una mayor porosidad de las partículas que aumenta el área que puede ser colonizada por heterobacterias (Borer et al., 2023; Spilling et al., 2023). Resultados similares se hallaron en la región del mínimo de oxígeno del Pacifico NE tropical (Cavan et al., 2017). De modo que, en lo que se refiere a la colonización de agentes de degradación, es posible que la porosidad y la velocidad hasta algún nivel, actúen en sentidos opuestos complicando la estimación de la profundidad de remineralización. 102 Capítulo 4 Con todo, la explicación que proponen Alcolombri et al. parece coincidir con las observaciones de Alonso-González et al. en el Atlántico subtropical. Estos autores hallaron que las partículas de hundimiento lento (0,7 y 11 m d−1 ) recolectadas debajo del océano mesopelágico estaban degra- dadas en menor o igual medida que las partículas de hundimiento veloz, aunque señalaron que las partículas lentas podrían ser producto de la fragmentación de partículas más grandes y lábiles (Alonso-Gonzalez et al., 2010). Asimismo, en el Atlántico N, se estudiaron partículas con velocida- des mayores y menores a 20 m d−1 en un gradiente latitudinal, y se halló que las partículas más lentas concentraron 75 veces más POC que la media de las partículas rápidas (Baker et al., 2017). En el océano subtropical un modelo estimó que la fracción de partículas que se hunden lenta- mente (<3 m d−1 ) dominó el flujo de exportación durante todo el año (Henson, Yool y Sanders, 2015). El trabajo de campo de Alonso-González et al. apunta en la misma dirección. En el Atlán- tico subtropical ellos reportaron que durante al menos la mitad del año más del 60 % del POC exportado a >2500 m correspondió a partículas de hundimiento lento. Por tanto, si las sustancias extracelulares actúan como una barrera de degradación a velocidades muy bajas de hundimiento (<8 m d−1 ), las partículas más lentas deberían ser más eficientes para transferir POC al océano profundo. En este sentido, diversos estudios han estimado una eficiencia de transferencia de POC mayor para el océano oligotrófico donde domina el picofitoplancton, que en zonas de altas latitudes dominadas por grupos de mayor tamaño (Francois et al., 2002; Henson, Sanders y Madsen, 2012; Mouw et al., 2016). Otros trabajos discrepan y han obtenido similares o mayores eficiencias de transferencia en zonas más productivas de altas latitudes (Cram et al., 2018; Guidi et al., 2015; Weber et al., 2016). Devries y Weber, 2017, en cambio, observaron que la eficiencia de transporte de POC hasta los 1000 m fue mayor en zonas de altas latitudes, pero el patrón se revirtió al analizar la eficiencia entre los 1000 m y 2000 m. Por debajo de los 1000 m los máximos los estimaron en los giros subtropicales donde la velocidad parece dominar la eficiencia. Aunque la velocidad de los agregados puede ser variable, los agregados de Synechococcus en cultivos están dentro del rango de partículas lentas (Tabla 4.5). Por lo anterior, es aparente que en el océano oligotrófico el POC producido por el picofitoplancton dominante en la región llegaría a mayores profundidades que las esperadas, lo que coincide con nuestros resultados que muestran que la correlación entre la biomasa estimada del picofitoplancton y el POC que denominamos total en el océano mesopelágico aumenta con la profundidad (Figura 4.16 c). Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono Tabla 4.5: Antecedentes sobre el tamaño y la velocidad de hundimiento del fitoplancton y partículas agregadas. En la columna condiciones, se indican el enriquecimiento o la limitante de los cultivos con + y -, respectivamente, y los muestreos en campo. Tipo de Tamaño Velocidad Condiciones Referencia partícula (µm) (m d−1 ) Prochlorococcus >100 367 +Caolinita Cruz y Neuer, 2019 Synechococcus* >100 743 +Caolinita Cruz y Neuer, 2019 Synechococcus >100 2273 +Caolinita Cruz y Neuer, 2019 Synechococcus >100 >50 Preliminares Deng, Cruz y Neuer, 2016 Synechococcus 5-60 0,52 -Nitrógeno Deng, Cruz y Neuer, 2016 Synechococcus 5-60 3,41 -Fósforo Deng, Cruz y Neuer, 2016 Synechococcus 5-60 0,002-0,83 +Nutrientes Deng, Cruz y Neuer, 2016 Synechococcus 240-1400 360-780 +Caolinita/Bentonita Deng, Monks y Neuer, 2015 Nieve marina 2400-7500 74 in situ Alldredge y Silver, 1988 Nieve marina <1500 50-100 in situ Silver y Alldredge, 1981 Nieve marina 10-150 Varias Turner, 2015 Nieve marina 16-368 Varias Turner, 2002 Detrito marino 100-150 Varias Turner, 2002 Emiliana huxleyi 1670 246 +Carbonatos Iversen y Ploug, 2010 Skeletonema costatum 2510 113 +Opal Iversen y Ploug, 2010 *Cultivo axénico 103 104 Capítulo 4 4.5.5 Densidad y contenido de minerales Para que exista desplazamiento vertical de una partícula la ley de Stokes menciona la necesidad de una diferencia positiva de densidad entre la partícula y el agua que la contiene. Según esta ley la velocidad es proporcional a esa diferencia, luego cuanto mayor sea la diferencia mayor será la velocidad de hundimiento de la partícula. No obstante, en general se espera que a mayor tamaño de los agregados menor sea la diferencia de densidad con el medio, por aumento de porosidad y contenido acuoso, lo que retardaría el hundimiento (McCave, 1984). Para Synechococcus la diferencia de densidad con el agua podría ser mayor que la esperada ya que estudios recientes indican que contiene sílice (Baines et al., 2012; Brzezinski et al., 2017; Ohnemus et al., 2018; Wei et al., 2022). En algunas estaciones del Pacífico ecuatorial y del Mar de los Sargazos, se reportó que el contenido en sílice de Synechococcus fue similar al de las diatomeas vecinas (Baines et al., 2012). Un estudio de laboratorio con cepas de Synechococcus del Atlántico subtropical, halló que el sílice también se deposita en compuestos poliméricos extracelulares del picofitoplancton en degradación (Tang, Kisslinger y Lee, 2014). Asimismo, estudios en el Índico E tropical y en el Mar de los Sargazos sugieren que es posible que Prochlorococcus y el fitoplancton picoeucariota también acumulen sílice (Krause et al., 2017; Wei et al., 2021). Utilizando las climatologías globales en grillas de 1◦ para el picofitoplancton (Visintini, Martiny y Flombaum, 2021) y observaciones medias de sílice (Garcia et al., 2013), en la región Pro-Syn, encontramos una correlación significativa (R = 0,48, p-valor< 9x10−8 , n=113) para junio entre el máximo de biomasa del picofitoplancton en la columna de agua y el máximo de sílice (Figura suplementarias 6.4 y 6.6a). Es interesante que esta correlación se diera en junio, ya que en ese mes se dan los mínimos globales de abundancia de Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, pero se presentan altas abundancias cercanas al máximo de Prochlorococcus (Visintini y Flombaum, 2022). Por tanto, repetimos el análisis para la misma región con el máximo de biomasa de Prochlorococcus en la columna de agua para cada grilla y obtuvimos que la correlación con el máximo de sílice fue máxima en mayo (R = 0, 55, p-valor< 3x10−17 , n=203), mes que coincide con el máximo de abundancia del grupo en la región (Figuras suplementarias 6.5 y 6.7d). Así, estos resultados apuntan en la misma dirección que los estudios de Krause et al. y Wei et al., antes mencionados, y sugieren que Prochlorococcus contribuiría en alguna medida al máximo de sílice. La deposición de polvo atmosférico podría favorecer la exportación de POC. En el giro subtropi- cal del Atlántico N, una región donde dominan las cianobacterias Prochlorococcus y Synechococcus Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 105 (Visintini y Flombaum, 2022), se ha observado que la cantidad de POC exportada a 3000 m de profundidad fue el doble en comparación con el giro subtropical del Atlántico S, donde estas cia- nobacterias también son dominantes, pero la deposición de polvo sahariano es considerablemente menor (Pabortsava, 2017). Los investigadores identificaron dos mecanismos principales que podrían explicar este incremento. Por un lado, el aporte de nutrientes asociado con el polvo puede generar el aumento de la productividad primaria en áreas con escasos nutrientes, lo que incrementaría la cantidad de POC disponible para su hundimiento. Por otro, el aporte de partículas litogénicas del polvo podría acelerar la tasa de hundimiento de los agregados (Tabla 4.5) por aumento de den- sidad. Con relación al primer mecanismo, se ha estudiado el impacto de la deposición de polvo asiático sobre las poblaciones de Synechococcus en el Pacífico subtropical NO (Chung et al., 2011). En su estudio, Chung et. al sugieren que los nutrientes aportados por impacto de las tormentas de polvo pueden provocar florecimientos o pulsos de productividad primaria de grupos específicos del picofitoplancton. Estos autores hallaron que las tormentas de polvo provocan un aumento de la abundancia de un clado de Synechococcus mientras que la de Prochlorococcus se mantiene o decae. Además, la disminución en la expresión de genes relacionados con la deficiencia de nutrientes sugirió que el polvo transportado por estas tormentas proporciona nutrientes esenciales que favorecen un crecimiento rápido y cambios en la estructura de la comunidad de picofitoplancton. Puesto que la sílice y las partículas litogénicas podrían actuar como balasto y/o protección (Armstrong et al., 2001; Klaas y Archer, 2002), ayudando a que las células del picofitoplancton y sus agregados alcan- cen mayores profundidades (Wei et al., 2023), estudios que aborden la relación entre el contenido de minerales y el picofitoplancton ayudaran a entender mejor los mecanismos de exportación de POC al océano profundo. 4.5.6 Agregación mediada por zooplancton El pastoreo y la posterior deposición del zooplancton es un mecanismo que también produce agre- gados. El zooplancton puede alimentarse de los agregados que se forman cerca o en los máximos de producción y/o incoporar células pequeñas y lentas y construir agregados compactos (pelets fecales) que por aumento de tamaño incrementen la velocidad de hundimiento del POC (Iversen, 2023). Por ejemplo, los pelets fecales de los copépodos pueden adquirir velocidades de entre 5 y 200 m d−1 , los de apendicularias entre 25 y 166 m d−1 y los de salpas entre 43 y 2700 m d−1 (Turner, 2002). Y se ha reportado que los copépodos son capaces de alimentarse de células de cianobacte- 106 Capítulo 4 rias, inclusive en presencia de otras fuentes de alimento (Motwani y Gorokhova, 2013). Estudios genéticos en intestinos de copépodos del giro subtropical del Atlántico N, capturados en mayo y diciembre, hallaron Synechococcus en altas proporciones y en menor medida Prochlorococcus que probablemente incorporarían por alimentarse a través de detritus, agregados o microzooplancton (Shoemaker y Moisander, 2017). Según su fenologías Prochlorococcus transita su máximo de abun- dancia global durante mayo y Synechococcus presenta valores medios en ambos meses (Visintini y Flombaum, 2022), por lo que la presencia de estos grupos en copépodos apunta a una ruta indi- recta de exportación de POC del picofitoplancton al océano profundo. Sumado a lo anterior, la migración del zooplancton en la columna de agua podría contribuir a la exportación de carbono del picofitoplancton en aguas más profundas que en las que el zooplancton consume su alimento (Wang et al., 2023). Estudios sobre predadores, como el citado anteriormente, en la región que dominan las cianobacterias podrían ayudarnos a entender mejor las rutas de exportación de POC vinculadas al picofitoplancton (Wilson y Steinberg, 2010). 4.5.7 Estructura de las comunidades Cambios en la estructura de las comunidades que sostienen similares exportaciones de carbono apuntan a mecanismos de exportación alternativos (Rivkin et al., 1996; Vernet et al., 2017). Tradi- cionalmente, se ha sostenido que el hundimiento de células de gran tamaño como las diatomeas son el elemento clave que determina la magnitud del carbono exportado (Boyd y Newton, 1999). La lógica detrás de esta idea es que se exporta más POC al océano mesopelágico cuando las comunidades son dominadas por fitoplancton grande, ya que estas células pueden ser consumidas directamente por el mesozooplancton, como un copépodo, que produce pelets fecales de veloz hundimiento. Esta idea sostiene que con un mayor número de niveles tróficos (picofitoplancton-protistas-microzooplancton- mesozooplancton) más POC del picofitoplancton y picodetrito se pierde como CO2 al ser respirado. Sin embargo, estudios en diversas regiones señalan desvíos de esta idea (Cassar et al., 2015; Daniels, 2006; Vernet et al., 2017). En el Atlántico O tropical, una región dominada por altas abundancias de cianobacterias duran- te la mayor parte del año (Visintini y Flombaum, 2022), no se encontró relación entre la estructura de la comunidad y la exportación de POC, ni mayor exportación de POC en comunidades domi- nadas por diatomeas (Howard et al., 2017), como se esperaría según el modelo de Boyd y Newton (Boyd y Newton, 1999). Asimismo, en el Pacífico tropical NE en verano, las estaciones dominadas Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 107 por el picoplancton tuvieron mayores eficiencias de transferencia de POC que las dominadas por diatomeas (Puigcorbé et al., 2015). Estos estudios cuestionan el rol central que históricamente se le ha adjudicado al fitoplancton de gran tamaño celular y sus redes tróficas en la exportación de POC al océano profundo, y motivan el creciente interés por estudiar la relevancia del picofitoplancton en la bomba biológica. 4.5.8 Modelos de redes tróficas Modelos recientes de redes tróficas indican que el picofitoplancton contribuye a la exportación de carbono. Nuevos modelos que plantean rutas alternativas de exportación de POC fueron utilizados para estimar la contribución del picofitoplancton al POC exportado en profundidad (Richardson y Jackson, 2007; Richardson et al., 2004, 2006). Lo singular de estos modelos es que permitieron que el picofitoplancton sea consumido también por el mesozooplancton (por ejemplo, copépodos), y que exista un desequilibrio entre el crecimiento del picofitoplancton y el pastoreo, permitiendo que el picofitoplancton forme agregados que puedan exportarse directamente de la capa eufótica; diferen- cias elementales con los modelos anteriores que estimaban que la contribución del picofitoplancton al carbono exportado no era significativa (Michaels y Silver, 1988). Los modelos de Richardson et al. mostraron que en el Mar Arábigo las contribuciones del picofitoplancton al detrito marino variaron entre 10 y 63 % según el ciclo de monzones, mientras que para el Pacífico ecuatorial la contribución directa e indirecta del picofitoplancton alcanzó entre 60 % y 89 % del total de POC exportado de la capa eufótica. En cambio, los modelos de Stukel y Landry (Stukel y Landry, 2010) para el Pacífico ecuatorial estimaron una menor contribución del picofitoplancton (representada por Prochlorococcus y Synechococcus) de entre 23 % y 18 % a la exportación de POC, según consideren un tamaño de detrito o más. Algunas diferencias principales entre los modelos de Richardson et al. y de Stukel y Landry es que en el último trabajo establecieron un consumo total de cianobacterias por protozoarios, y no permitieron que el mesozooplancton consuma picofitoplancton o picodetrito. Aun así, pese a las diferentes magnitudes que estiman estos modelos, ambos coinciden en la idea propuesta por Richardson et al. que la contribución del picofitoplancton a la exportación de carbono es proporcional a su contribución a la producción primaria neta (Richardson y Jackson, 2007). En esta línea, se ha señalado que en el Atlántico O entre ∼15◦ N y ∼30◦ S, donde dominan las cianobacterias según nuestra regionalización (este estudio), el crecimiento de Prochlorococcus y Synechococcus 108 Capítulo 4 podría explicar la exportación de POC a través de agregados y pastoreo de zooplancton (Howard et al., 2017). En conjunto, las estimaciones de los modelos de redes más complejos (Richardson y Jackson, 2007; Richardson et al., 2006; Stukel y Landry, 2010) y las observaciones in situ más recientes (Close et al., 2013; Guidi et al., 2016; Lomas y Moran, 2011) señalan nuevas rutas que vinculan el picofitoplancton con la exportación de POC en profundidad. 4.5.9 Limitaciones Encontramos evidencia correlativa entre la biomasa máxima del picofitoplancton y la exportación de POC en la zona mesopelaégica de la región dominada por cianobacterias. Aunque esto podría ser indicativo de que existen mecanismos responsables de dicha señal, esta metodología no es suficiente para descartar la posibilidad de que se trate de una covarianza de las variables. Asimismo, nuestros resultados están sujetos a otras limitaciones, que se mencionan a continuación, relacionadas con las técnicas de observación de las variables estudiadas. 4.5.9.1 Estimaciones de modelos de nicho y clorofila Encontramos correlaciones estadísticamente significativas entre el flujo POC exportado a la capa mesopelágica y el picofitoplancton de la capa eufótica estimado a través de dos metodologías in- dependientes i) modelos de nicho de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota y ii) clorofila a. Por un lado, utilizamos las estimaciones de abundancias medias de picofitoplancton derivadas de los modelos de nicho para detectar el máximo de biomasa. Y por otro, obtuvimos el valor de clorofila a correspondiente a la profundidad del máximo de biomasa de picofitoplancton estimado por los modelos de nicho. Luego, correlacionamos el POC exportado con dichas variables de manera independiente. Lo que observamos fue que ambas metodologías indican que hay una señal positiva y estadísticamente significativa entre el máximo de biomasa de picofitoplancton y el POC exportado a profundidades mesopelágicas. Además, ambas metodologías apuntan a que la correlación aumenta su magnitud con la profundidad, con una señal que alcanza los ∼ 1000m. Los modelos de nicho y la clorofila a (Chla, por sus siglas en inglés) son metodologías de aproximación a la biomasa del fitoplancton que se basan en distintos parámetros, lo que podría explicar las diferencias en la dispersión y magnitud de las correlaciones con el POC exportado. Los modelos de nicho brindan información sobre las abundancias medias de los grupos Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota utilizando información sobre las variables ambientales Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 109 temperatura, PAR, y nitrato. Condensar las abundancias de los tres grupos en una variable común requiere del uso de factores de conversión de células C−1 . Los factores de conversión de células a carbono que utilizamos se basan en valores medios (Buitenhuis et al., 2012) que no consideran el aumento de tamaño de las células de Prochlorococcus y Synechococcus con la profundidad (Burkill et al., 1993; Campbell, Nolla y Vaulot, 1994). Por otra parte, la Chla es una variable que se utiliza como un indice de la biomasa del fitoplancton pero la relación Chla : C es determinada por factores genéticos y ambientales y registra cambios fisiológicos, por lo que a medida que las células se adaptan a cambios en la irradiancia, nutrientes y/o temperatura la relación Chla : C puede cambiar (Behrenfeld et al., 2016; Falkowski, 1994). Como la Chla es común a todos los productores fotosintéticos su estimación puede incluir a otros grupos de mayor tamaño celular y contenido de Chla desviando su relación con respecto a la de la biomasa del picofitoplancton. A su vez, el contenido de Chla puede variar de 2 a 6 veces entre las principales componentes del picofitoplancton (Moore, Goericke y Chisholm, 1995), y dado que este grupo se caracteriza por tener una relación Chla : C baja (en el caso de Prochlorococcus la Chla no supera el 5 %) (Veldhuis et al., 2005), usar solo la Chla puede subestimar la biomasa del picofitoplancton. En este marco, Behrenfeld et al. usaron el indice Chla : C y observaron valores mayores de NPP que al utilizar solo la Chla y concluyeron que la Chla es un estimador débil de la biomasa del fitoplancton en especial en el océano oligotrófico (Behrenfeld et al., 2005). 4.5.9.2 Distribuciones de tamaño de partículas derivadas de UVP Los sistemas de imágenes no pueden dar información sobre la composición química de las partículas sin información que relacione el tamaño de partícula y la composición (Burd, Jackson y Moran, 2007; Guidi et al., 2008). Las medidas de flujo POC cubren tres ordenes de magnitud. El error de la estimación de las constantes A y k de la parametrización del flujo POC para la distribución de tamaños derivadas de UVP es de 27 % y 18 % respectivamente. Las diferencias de los valores se deben mayormente a variaciones en la composición del material parametrizados dentro de las constantes como una función del diámetro. Otras limitaciones de la metodología incluyen la conversión del área de píxel a mm2 para estimar un diámetro esférico equivalente que puede diferir de la forma de la partícula. Si bien el 43 % de los perfiles se ubica entre los 30◦ N-S, el set de datos global esta sesgado hacia el hemisferio norte y hacia trimestres cálidos y, a pesar de que la parametrización de Guidi et al. incorpora una variedad de sistemas, puede haber variaciones regionales (i.e porosidad, 110 Capítulo 4 composición) que contribuyan a la incertidumbre (Guidi et al., 2008). 4.5.9.3 Advección Un porcentaje de los agregados de partículas encontrados en el océano profundo pueden venir de una superficie a cientos de kilómetros de distancia. Para igual velocidad de hundimiento, cuanto más profundo sea el punto de medición más lejano se espera que sea el punto de origen de la partícula (Siegel y Deuser, 1997). Por ejemplo, en el Mar de los Sargazos, para velocidades de hundimiento de partículas de 50 m d−1 y un punto de medición a 500 m en la columna de agua, las partículas pueden originarse en zonas alejadas horizontalmente hasta 300 Km (∼3◦ ), mientras que para un punto de medición de 3200 m de profundidad las partículas pueden haberse originado a 600 km (∼6◦ ). Si fijamos el punto de medición, la distancia al punto de origen de la partícula se hace mayor al reducir su velocidad de hundimiento (Siegel y Deuser, 1997). Si consideramos velocidades de hundimiento <50 m d−1 , algunas partículas podrían llegar a los puntos de medición desde distancias horizontales >300 km. 4.5.10 Conclusión Los datos presentados en este capítulo permitieron estudiar en el océano oligotrófico el vínculo entre el picofitoplancton derivado de modelos de nicho y el flujo POC exportado derivado de distribuciones de tamaño de las partículas. Mostramos que la biomasa máxima del picofitoplancton parece estar vinculada a la exportación de POC en la zona mesopelágica, y que la clorofila a la misma profundidad, aunque menos precisa, muestra una señal similar. Un análisis análogo usando datos de POC derivados de radioisótopos naturales como el torio y trampas de sedimentos podría complementar los resultados de nuestro estudio. 4.6 Referencias 4.6.1 Bibliografía Al-Otaibi, Najwa, Francisca C. García y Xosé Anxelu G. Morán (2021). “Picoplankton Diel Varia- bility and Estimated Growth Rates in Epipelagic and Mesopelagic Waters of the Central Red Sea”. En: Frontiers in Marine Science 8.November. doi: 10.3389/fmars.2021.752910. Contribución del picofitoplancton al hundimiento del carbono 111 Alcolombri, Uria et al. (2021). “Sinking enhances the degradation of organic particles by marine bacteria”. 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TEPs: Exopolímeros transparentes. UVP: Underwater Video Profilers o perfiles de video submarinos. WOA: Atlas del océano mundial. Terminología Cultivos axénicos: Cultivo que contiene una especie de organismo. Cultivos xénicos: Cultivo que contiene dos o más especies de organismos. Flujo POC: Tasa de POC exportado en el océano por unidad de área y tiempo. John Wiley & Sons - Books: Compañia editorial académica. Pélet fecal: Heces del zooplancton. POC exportado o exportación de POC: POC que se hunde en el océano. Roseta: Es un dispositivo que se utiliza para tomar muestras de aguas profundas. Capítulo 5 Conclusiones de la tesis "La abundancia y distribución del picofitoplancton marino (Prochlorococcus, Synechococcus y picofitoplancton eucariota) a escala global y su relación con el ciclo del carbono". 127 5.1 Conclusiones y estudios pendientes Combinamos la base de datos global de partículas de la columna de agua, derivadas del uso de UVPs, y estimaciones medias de abundancia de los grupos Prochlorococcus, Synechococcus y picofi- toplancton eucariota usando sus modelos de nicho cuantitativos alimentados por observaciones de PAR, temperatura y nitrato complementarios a la base de datos de partículas. Nuestro análisis apunta a que el picofitoplancton, en la región dominada por las cianobacterias, contribuiría a la exportación de POC en el océano mesopelágico. Más aún, la señal estudiada aumentó con la profundidad alcanzando máximos cerca de los 1000m. La base de datos bioclimatológica constituyó una herramienta fundamental para estudiar la distribución y abundancia de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota a escala global. Gracias a esta base de datos obtuvimos una fenología global que nos ayudó a comprender la variabilidad de los grupos en el presente, para entender mejor las comparaciones de abundancia con escenarios de cambio climático futuros. La fenología global de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota podrá servir de hoja de ruta para explorar vínculos potenciales entre los ciclos de abundancia de los grupos y otras variables, biológicas o ambientales, de otras bases de datos globales. La bioclimatología tiene un gran potencial para usarse como la herramienta para profundizar en el estudio de conexiones potenciales entre el picofitoplancton y metales traza, variables atmosféricas o ciclos biogeoquímicos importantes, como el sílice, producto de otras bases de datos independientes. En esta tesis, el uso de modelos de nicho de los grupos mencionados fue imprescindible, ya que es la herramienta con la que obtuvimos las abundancias de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota en los pares de latitud y longitud de las observaciones de partículas UVPs para explorar el vínculo entre el picofitoplancton y el POC exportado. Quedó pendiente explorar el vínculo entre las abundancias de los grupos del picofitoplancton y otros trazadores del hundimiento de POC como 234 Th y trampas de sedimento. Parte III Apéndice 129 Capítulo 6 Información suplementaria 131 132 Capítulo 6 6.1 Información adicional del capítulo dos Tabla 6.1: Lista de estudios y repositorios usados en el set de datos de observaciones in situ. Los números identifican la posición de las observaciones en el set de datos. Renglones del set de datos Referencia 1 - 139 Agawin et al., 2003 140 - 524 Heywood et al., 2006 525 - 807 Johnson et al., 2006 808 - 1762 Zubkov et al., 2007 1763 - 1967 Heywood et al., 2006 1968 - 3359 Dubreuil et al., 2003 3360 - 3682 Tarran et al., 1999 3683 - 3723 Not et al., 2005 3724 - 3956 Robineau et al., 1999 3957 - 4075 Karl, 2005 4076 - 17254 Li, 1998 17255 - 17506 Calvo-Díaz, Morán y Suárez, 2008 17507 - 17562 Karl, 2007 17563 - 17786 Karl, 2003 17787 - 18650 Neveux et al., 2006 18651 - 20427 Marty et al., 2002 20428 - 21196 Denis, Martin y Andersen, 2000 21197 - 22566 Partensky et al., 1996 22567 - 24624 Le Borgne, 2003 24625 - 26415 Blanchot y Rodier, 1996 26416 - 27506 Jacquet et al., 2002 27507 - 27653 Sieracki, Haugen y Cucci, 1995 27654 - 27677 Mihalatou y Moustaka-Gouni, 2002 27678 - 29842 Campbell et al., 2009 29843 - 30265 Katano et al., 2005 Informacion adicional 133 Tabla 6.1: Lista de estudios y repositorios usados en el set de datos de observaciones in situ. Los números identifican la posición de las observaciones en el set de datos. Renglones del set de datos Referencia 30266 - 32342 Partensky, Hess y Vaulot, 1999 32343 - 32513 Murrel y Lores, 2004 32514 - 32570 Larsen et al., 2004 32571 - 33507 Blanchot y Rodier, 1996 33508 - 34988 Maixandeau et al., 2005 34989 - 35362 Tarran et al., 2001 35363 - 36591 Garczarek et al., 2007 36592 - 37180 Blanchot y Rodier, 1996 37181 - 37247 Worden, Nolan y Palenik, 2004 37248 - 37753 Collier y Palenik, 2003 37754 - 38345 Matsumoto, Furuya y Kawano, 2004 38346 - 39925 Dandonneau et al., 2004 39926 - 40885 Landry, Kirshtein y Constantinou, 1996 40886 - 41159 Landry, 2002 41160 - 42585 Durand, Olson y Chisholm, 2001 42586 - 42960 Zubkov et al., 2003 42961 - 44579 Grob et al., 2007 44580 - 44780 Psarra et al., 2005 44781 - 45033 Michelou, Cottrell y Kirchman, 2007 45034 - 45165 Fuhrman et al., 2006 45166 - 45418 Campbell et al., 2009 45419 - 45452 Meador et al., 2009 45453 - 46845 Shimada, Maruyama y Miyachi, 1996 46846 - 47397 McManus y Dawson, 1994 47398 - 47581 Veldhuis et al., 2005 47582 - 47659 Sherr, 2006 47660 - 48015 Longnecker, Sherr y Sherr, 2005 48016 - 48031 Saito, Rocap y Moffett, 2005 134 Capítulo 6 Tabla 6.1: Lista de estudios y repositorios usados en el set de datos de observaciones in situ. Los números identifican la posición de las observaciones en el set de datos. Renglones del set de datos Referencia 48032 - 48094 Stambler, 2006 48095 - 48185 Chung et al., 2011 48186 - 48205 Thompson, 2009 48206 - 48294 Selph et al., 2001 48295 - 48356 Millán-Núez et al., 2004 48357 - 48428 Longnecker, Sherr y Sherr, 2005 48429 - 48652 Liu et al., 2002 48653 - 49085 Bruyant et al., 2001 49086 - 49959 Doyon et al., 2000 49960 - 51684 Sherr, Sherr y Wheeler, 2005 51685 - 51853 Zinser et al., 2006 51854 - 51907 Binder y DuRand, 2002 51908 - 51958 Cottrell y Kirchman, 2009 51959 - 52144 Karl, 2007 52145 - 54099 Landry et al., 2008 54100 - 54297 Bouman et al., 2006 54298 - 54314 Cottrell y Kirchman, 2009 54315 - 54385 Zwirglmaier et al., 2008 54386 - 54438 Cavender-Bares, Karl y Chisholm, 2001 54439 - 54486 Fujiki et al., 2009 54487 - 55711 Landry, 2002 55712 - 55723 Zinser et al., 2007 55724 - 56035 Agawin y Agustí, 2005 56036 - 56232 Echevarria et al., 2009 56233 - 56251 Linacre et al., 2010 56252 - 56607 Sherr, Sherr y Wheeler, 2005 56608 - 56829 Sato, Takeda y Furuya, 2006 56830 - 56894 Hashihama et al., 2010 Informacion adicional 135 Tabla 6.1: Lista de estudios y repositorios usados en el set de datos de observaciones in situ. Los números identifican la posición de las observaciones en el set de datos. Renglones del set de datos Referencia 56895 - 57098 Sato y Furuya, 2010 57099 - 57454 Longnecker, Sherr y Sherr, 2005 57455 - 57807 Jiao et al., 2001 57808 - 58063 Jiao y Yang, 2002 58064 - 58520 Jiao et al., 2007a 58521 - 58690 Wu et al., 2009 58691 - 58807 Jiao et al., 2007b 58808 - 58849 Pan et al., 2005 58850 - 59049 Zhang y Jiao, 2007 59050 - 59189 Ning et al., 2004 59190 - 59235 Hong, Wang y Wang, 2011 59236 - 59554 Jiao et al., 2007a 136 Capítulo 6 6.2 Información adicional del capítulo cuatro Utilizamos la base de datos negativa con p-valor<0,05 (Tabla 4.3) para obtener la cantidad de perfiles, con menor ruido, por mes y hemisferio para las clases de partícula pequeña, grande y total (Figura suplementaria 6.1). Obtuvimos el número de perfiles por banda de latitud de 10◦ y calculamos el porcentaje de perfiles pertenecientes a una misma temporada, al dividir el año en cuatro trimestres, y sumar los perfiles del hemisferio norte con los perfiles del hemisferio sur del cuatrimestre similar en términos climáticos (Figura suplementaria 6.2). Figura 6.1: Histogramas del número de perfiles POC de la base de datos negativa con p-valor <0,05 por tamaño de partícula, mes y hemisferio. Informacion adicional 137 Figura 6.2: Número de perfiles de UVP de la base de datos negativa con p-valor<0,05. Se indican el nú- mero de perfiles por banda de latitud de 10◦ y el porcentaje de perfiles pertenecientes a una misma tempo- rada. 138 Capítulo 6 Figura 6.3: Cantidad de perfiles para la región dominada por las cianobacterias Prochlorococcus y Syne- chococcus. Número de perfiles POC por profundidad y clase de partículas considerado. Los puntos colo- rados indican la cantidad de perfiles POC de partículas pequeñas, los puntos azules perfiles de partículas grandes y los grises perfiles de POC total. En la base de datos negativa con p-valor<0,05 encontramos 512 perfiles distribuidos en el océano global y obtuvimos los perfiles que se lanzaron dentro de la región dominada por las cianobacterias Prochlorococcus y Synechococcus. En la figura 6.3 se indica la cantidad de perfiles por profundidad en dicha región. Informacion adicional 139 Figura 6.4: Sitios con observaciones de sílice. Los marcadores púrpura indican las grillas de 1◦ con datos climatológicos medios de sílice para junio, dentro de la región (Pro-Syn) dominada por cianobacterias (re- gión anaranjada). Figura 6.5: Sitios con observaciones de sílice. Los marcadores púrpura indican las grillas de 1◦ con datos climatológicos medios de sílice para mayo, dentro de la región (Pro-Syn) dominada por cianobacterias (re- gión anaranjada). 140 Capítulo 6 Obtuvimos los datos medios climatológicos de sílice en grillas de 1◦ para la región Pro-Syn, dominada por las cianobacterias, de WOA (Garcia et al., 2013; Levitus et al., 2014). Para junio y mayo los datos disponibles de sílice cubren el 4 % (n=113) y 7 % (n=203) del total de grillas dentro de Pro-Syn, respectivamente (Figura suplementaria 6.4 y 6.5). Para la región Pro-Syn, hallamos el máximo de sílice para la columna de agua de cada grilla y se estudió su correlación con el máximo de biomasa del picofitoplancton, Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota, ob- tenidos de sus respectivas climatologías (Visintini y Flombaum, 2022). Para mayo descartamos un valor de sílice (>120 µmol Kg−1 ), usando la función isoutlier de Matlab que detectó una distancia de más de tres desviaciones estándar de la media con la observación. En junio, el valor ’R’ de la correlación de Spearman del máximo de biomasa del (a) picofito- plancton, (d) Prochlorococcus, (e) Synechococcus y (f) fitoplancton picoeucariota, con el máximo de sílice fue 0, 48 (p − valor < 9x10−8 ), 0, 29 (p − valor < 0, 001), −0, 49 (p − valor < 3x10−8 ) y 0, 29 (p − valor < 0, 002), respectivamente (Figura Suplementaria 6.6 ). Para mayo, el valor ’R’ fue 0, 16 (p − valor < 0, 02), 0, 55 (p − valor < 3x10−17 ), −0, 22 (p − valor < 0, 002) y −0, 15 (p − valor < 0, 03), respectivamente (Figura Suplementaria 6.7 ). Informacion adicional 141 Figura 6.6: Diagramas de dispersión e histogramas. Dispersión entre el máximo de biomasa del picofi- toplancton (a), Prochlorococcus (d), Synechococcus (e) y fitoplancton picoeucariota (f) y el máximo de la concentración de sílice en la columna de agua, histograma de la profundidad de sílice (b) y concentración del máximo de silice (c) para grillas de 1◦ para la región dominada por cianobacterias, en junio. 142 Capítulo 6 Figura 6.7: Diagramas de dispersión e histogramas. Dispersión entre el máximo de biomasa del picofi- toplancton (a), Prochlorococcus (d), Synechococcus (e) y fitoplancton picoeucariota (f) y el máximo de la concentración de sílice en la columna de agua, histograma de la profundidad de sílice (b) y concentración del máximo de silice (c), para grillas de 1◦ para la región dominada por cianobacterias, en mayo. Informacion adicional 143 6.3 Referencias 6.3.1 Bibliografía Agawin, N. S.R. y S. 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PRO: Cianobacteria Prochlorococcus. POC: Carbono orgánico particulado. UVP: Underwater Video Profilers o perfiles de video submarinos. 154 Capítulo 6 WOA: Atlas del océano mundial. Capítulo 7 Artículos producto de la tesis 155 156 Capítulo 7 7.1 Artículos publicados Aquí se adjuntan los artículos publicados que son parte de la producción científica de esta tesis. El artículo titulado Abundancias de Prochlorococcus, Synechococcus y fitoplancton picoeucariota del picofitoplancton en el océano global (Figura Suplementaria 7.1) es producto del capítulo dos de esta tesis (Visintini, Martiny y Flombaum, 2021). Este artículo fue publicado en Limnology and Oceanography Letters el 4 de mayo del 2021. Figura 7.1: Primer página del artículo titulado Abundancias de Prochlorococcus, Synechococcus y fito- plancton picoeucariota del picofitoplancton en el océano global. Uno de los objetivos de este trabajo fue producir una bioclimatología de los principales componentes del picofitoplancton. Producción científica 157 El artículo titulado Fenología del picofitoplancton en el océano global estimado con modelos cuantitativos de nicho (Figura Suplementaria 7.2) es producto del capítulo tres (Visintini y Flom- baum, 2022) y fue publicado en Marine Biology el 30 de junio del 2022. Figura 7.2: Primer página del artículo titulado Fenología del picofitoplancton en el océano global estima- do con modelos cuantitativos de nicho. Este trabajo tuvo por objetivo describir el ciclo anual de las altas abundancias de las principales componentes del picofitoplancton para el océano global. 158 Capítulo 7 7.2 Artículos en preparación Actualmente estamos preparando el artículo correspondiente al cuarto capítulo, que también será parte de la producción científica de esta tesis. Bibliografía Visintini, Natalia y Pedro Flombaum (2022). “Picophytoplankton phenology in the global ocean assessed by quantitative niche models”. 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